Sistemas sensoriales en elasmobranquios

Introducción

Los sentidos son en resumen la forma en que nosotros y
cualquier organismo puede percibir su entorno y los
órganos sensoriales son las estructuras capaces de captar
la información proveniente del mismo para transmitirla a
un procesador central que interpreta dicha información
para así mismo reaccionar de la forma más favorable
permitiendo la supervivencia y el objetivo biológico de
todo ser, perpetuar la especie. Cuando se habla de sentidos se
puede decir que el ser humano posee muchos de los sentidos
presentes en muchos animales, sin embargo, podemos envidiar la
agudeza superior de estos sentidos en otros animales como la
visión de las águilas, el olfato de los
cánidos, e incluso podemos envidiar aquellas habilidades
con las que no contamos como la ecolocalización de los
quirópteros y algunos mamíferos
acuáticos.

No obstante, si hacemos referencia a sentidos agudos y
sentidos especiales, por obligación se debe mencionar a
los condrictios (especialmente elasmobranquios); clase dentro de
la cual se encuentran agrupados los tiburones (Superorden:
Selachimorpha). Los tiburones se han vuelto prácticamente
legendarios por sus habilidades sensoriales. Algunos de los
reconocimientos son merecidos, y otros simplemente exagerados.
Las historias cuentan que los tiburones son capaces de oler o
escuchar a un pez a kilómetros de distancia; estos pueden
ser cuentos de peces, pero mediciones controladas de las
funciones sensoriales de los elasmobranquios han demostrado que
estos animales poseen exquisitos conjuntos de sistemas
sensoriales para detectar presas y congéneres, evitar
depredadores y obstáculos, y orientarse en el mar. Estos
sistemas proveen información al sistema nervioso central
(SNC) que incluye un cerebro relativamente grande
(particularmente en rayas y tiburones galeomorfos), cuya
relación de peso corporal y del cerebro se puede comparar
con los de las aves y mamíferos.

El rendimiento de estos sistemas sensoriales puede ser
cuantificado de muchas formas, pero generalmente se establecen
los resultados en dos escalas: sensibilidad, que
determina el mínimo estímulo detectable por el
sistema; y agudeza, que es la capacidad del sistema para
discriminar características del estímulo, como su
ubicación y tipo. Estos parámetros aplican para
todos los sentidos de una forma u otra y permiten realizar
comparaciones a través de líneas
filogenéticas.

En este texto se pretende hacer una revisión de
todos los sentidos y órganos sensoriales involucrados de
este grupo taxonómico en especial, con el fin de
comprender mejor la forma en que estos perciben su entorno y
cómo nosotros podemos afectar esta percepción y
así comprometer su permanencia en nuestro
planeta.

Visión

Es mundialmente sabido que la visión de los
tiburones es pobre si se compara con otros sentidos,
especialmente el olfato; se piensa que el olfato de los tiburones
es más importante que la visión y los demás
sentidos, hasta el punto de ser llamados "narices nadadoras",
aunque los científicos oculares reconocen que la
anatomía ocular de los elasmobranquios es muy
desarrollada. Investigaciones realizadas en los años 60"s
y décadas posteriores han alterado nuestro conocimiento
sobre las capacidades visuales de los tiburones.

Anatomía Ocular, Óptica y
CNS

Los ojos en los elasmobranquios pueden estar ubicados a
los lados de la cabeza o en la superficie dorsal de la misma
dependiendo de si sus hábitos son pelágicos o
bénticos respectivamente. El tamaño de los ojos en
los elasmobranquios es generalmente pequeño en
relación con el tamaño corporal pero relativamente
grandes en juveniles y algunas especies sobresalientes
(Alopias superciliosus).

En todos los elasmobranquios los ojos están
ubicados opuestamente uno del otro, lo que les permite tener un
campo visual cercano a los 360°, especialmente en el caso de
aquellos con patrón de nado sinusoidal. Tienen movimiento
limitado en los ojos, esto debido principalmente para compensar
los movimientos del nado y estabilizar el campo visual (Harris,
1965). El solapamiento binocular es pequeño, y existen
áreas ciegas justo en frente del hocico o detrás de
la cabeza cuando el animal está quieto.

Los anexos oculares en este grupo están bien
desarrollados, aunque en algunos casos los párpados no se
muevan apreciablemente ni cubran totalmente el globo ocular
(Gilbert, 1963); las especies bénticas tienen mayor
movilidad en estas estructuras ya que les ayuda a proteger los
ojos al momento de enterrarse. Algunas especies, especialmente
carcharhínidos o sphírnidos, presentan una tercera
estructura llamada "membrana nictitante", la cual protege el ojo
de abrasión, y se extiende cuando el animal se alimenta o
se acerca a un objeto (Gilbert, 1963); mientras que otras
especies como el Carcharodon carcharias o tiburón
blanco (Tricas & McCosker, 1984) carecen de esta membrana y
utilizan los músculos extraoculares para rotar
completamente el globo ocular hasta internarlo en la
órbita para su protección.

Al igual que los mamíferos, los elasmobranquios
poseen una pupila dinámica que aumenta de tamaño en
las penumbras y disminuye con luz intensa, esta
característica es más evidente en predadores
activos; sin embargo, la forma de esta puede cambiar dependiendo
de la especie concediéndoles una mayor habilidad de
enfoque, contraste y resolución visual (Murphy &
Howland, 1991).

La córnea de los elasmobranquios puede
considerarse "ópticamente ausente" bajo el agua debido a
que su índice de refracción es similar al del agua
de mar (Hueter, 1991), dejando que el cristalino se encargue del
trabajo de refracción en el ojo; el cristalino de los
elasmobranquios carece de aberraciones ópticas lo que
permite que el poder óptico en estos organismos sea siete
veces mayor que en los humanos (Hueter, 1991). En algunos
elasmobranquios se han encontrado pigmentos amarillentos
similares a los presentes en mamíferos terrestres diurnos,
estos pigmentos ayudan a filtrar la luz UV lo que permite evitar
defectos en el enfoque, mayor contraste, además de
proteger la retina de daños causados por estos rayos
(Zigman, 1991).

El coroide en casi todos los elasmobranquios posee una
capa reflectiva conocida como "tapetum lucidum", ésta
consiste en una serie de células en forma de plato que
contienen cristales de guanina (Gilber, 1963; Denton & Nicol,
1964). La función de esta capa es reflejar los fotones que
pasaron a través de la retina y no fueron absorbidos por
la capa fotoreceptora, haciendo que gracias la reflexión
especular, éstos puedan llegar nuevamente y ser captados
por la capa fotoreceptora aumentando así su agudeza visual
en lugares con poca iluminación.

Uno de los mayores descubrimientos sobre el sentido de
la vista en elasmobranquios fue el hecho por Gruber y Cohen
(1978), los cuales identificaron bastones y conos fotoreceptores
en las retinas de estos organismos lo que indica que son capaces
de detectar colores. Estos dos tipos de células contienen
pigmentos que absorben fotones e inician el proceso de la
visión; sin embargo se ha determinado una diferencia en el
número de conos con respecto a la cantidad de bastones
presentes, desde las retinas sin conos de los ráyidos
(Dowling & Ripps, 1991), pasando por aquellos con algunos
conos como el género Mustelus (Stell &
Witkovsky, 1973; Sillman et al., 1996), hasta las
cacharínidos que tienen un cono por cada 4 o 13 bastones
(Gruber et al., 1963; Gruber & Cohen, 1978).

Esta diferencia de relaciones ha hecho pensar a algunos
investigadores en una correlación existente, ya sea, entre
la cantidad de conos-bastones y los hábitos
(diurno-nocturno) del animal, o entre el hábitat (mar
profundo, aguas turbias, etc.) y la cantidad y tipo de
células fotoreceptoras presentes; aunque hay que tener en
cuenta que la retina del ser humano posee más bastones que
conos, y la visión diurna de nuestra especie es una de las
mejores del reino animal.

La retina de los elasmobranquios emite señales a
través de fibras celulares en los ganglios del nervio
óptico, principalmente hacia el tectum óptico del
mesencéfalo, pero muchas especies también poseen al
menos diez objetivos diferentes en el cerebro para las
señales provenientes de la retina, patrón similar
al presente en otros vertebrados (Graeber & Ebbesson, 1972;
Northcutt, 1979, 1991). Dentro de estos diferentes objetivos, se
encuentra el gran telencéfalo, el cual se creía era
principalmente un centro olfativo pero ahora se sabe que es
funcional para otros sentidos también, particularmente
para una integración multimodal (Bodznick,
1991).

Audición

La audición en los tiburones es un tema de gran
interés ya que el sonido en el agua tiene la capacidad de
propagarse a través de grandes distancias y en todas las
direcciones; además, porque hasta el momento no se conoce
de ningún tiburón que emita sonidos, por lo que las
habilidades para escuchar deben ser moldeadas por los sonidos
ambientales.

Anatomía

Oído interno – El oído interno de
este grupo consta de un par de laberintos membranosos con tres
canales semicirculares y cuatro máculas sensoriales en
cada uno (Retzius, 1881; Maisey, 2001); los canales
semicirculares son similares a los encontrados en otros
vertebrados, y son usados para sentir la aceleración
angular, aún no se determina si están involucrados
en la detección de sonidos.

El sáculo, lagena y el utrículo, son las
tres áreas sensoriales que se cree están
involucradas tanto en el equilibrio como en la audición.
Estas cavidades están llenas de un mucopolisacárido
en el cual se encuentran embebidos gránulos de carbonato
de calcio (otoconias) que estimulan las células ciliadas
presentes en las máculas al momento de presentar un cambio
en la orientación (Tester et al., 1972).

Mácula Neglecta – Los tiburones son los
únicos peces que tienen conexión timpánica,
la "fenestra ovalis" o cámara oval, hacia el canal
semicircular posterior que mejora la audición (Howes,
1883). La cámara oval se ubica en la base de la fosa
parietal y conduce a los ductos posteriores de los canales
semicirculares, cada uno de los cuales contiene una mácula
sensorial, la mácula neglecta, mácula que no es
estimulada por las otoconias (Tester et al., 1972).

La mácula neglecta carece de otoconias, pero
contiene otro tipo de células ciliadas; la
orientación de estas células está dada para
que el fluido contenido en los canales posteriores estimule
dichas células; se ha encontrado que a medida que el
animal crece, aumenta el número de células en esta
estructura, también se ha determinado que hay una
diferencia entre la cantidad de células y el sexo del
animal siendo las hembras las que presentan un mayor
número de células ciliadas que los machos. Un mayor
número de estas células está relacionado con
una mayor sensibilidad a las vibraciones en las neuronas que
inervan la mácula neglecta.

Conexión central – Como en muchos
vertebrados, el oído de los elasmobranquios está
inervado por el VIII nervio craneal (octavo); estudios de
conexiones aferentes y la fisiología de la
terminación del octavo nervio en órganos
individuales (sáculo, lagena, utrículo y
mácula neglecta) muestran proyecciones ipsilaterales a
cinco núcleos principales de este nervio: magnocelular,
descendiente, posterior, anterior y periventricular (Corwin and
Northcutt, 1982; Barry, 1987).

Sensibilidad a la presión – Aislamiento
de células ciliadas de los canales semicirculares
horizontales de Scyliorhinus canícula,
recientemente han demostrado responder a los cambios de
presión en el ambiente (Fraser & Shelmerdine, 2002).
El aumento de la presión ambiental llevó a un
incremento de las tasas de respuesta a una oscilación de 1
Hz. Este resultado muestra que los tiburones tienen un sensor que
podría ser utilizado para medir la presión por la
profundidad y la presión atmosférica, y estudios
recientes realizados por Heupel et al. (2003) demuestran que
tiburones de puntas negras (Carcharhinus limbatus)
responden conductualmente a la disminución de la
presión atmosférica asociado con las tormentas
tropicales.

Mecanosensores

La capacidad de detectar los movimientos del agua en
múltiples escalas es esencial en la vida de los peces. La
detección de las grandes corrientes de marea proporciona
información importante para la orientación y la
navegación, y en una menor escala los flujos pueden
revelar la ubicación de la presa, los depredadores y sus
congéneres en los comportamientos sociales. El sistema
mecanosensorial de la línea lateral es estimulado por el
movimiento diferencial entre el cuerpo y el agua circundante, y
es utilizado por los peces para detectar tanto fuentes dipolares
(por ejemplo, presas) como campos de flujo uniformes
(corrientes). Este sistema sensorial funciona para mediar
comportamientos como la reotaxia (orientación hacia la
corriente de agua), evasión de depredadores,
imágenes hidrodinámicas para localizar objetos,
detección de presas y comunicación social que
incluye la escolarización y el apareamiento (Coombs &
Montgomery, 1999).

Organización Periférica

La unidad funcional sobre la línea lateral son
los neuromastos mecanosensoriales, que corresponden a un grupo de
células ciliadas sensoriales rodeadas de células de
apoyo y cubiertos por una cúpula gelatinosa. Los
elasmobranquios tienen diferentes tipos de órganos
terminales mechanosensibles que se clasifican por
morfología y ubicación: neuromastos superficiales
(órganos de pozo o neuromastos libres), canales porosos y
no porosos, órganos espiraculares y vesículas de
Savi. La variedad de las estructuras morfológicas
circundantes y la distribución espacial de estos
neuromastos sensoriales determinan parámetros funcionales
tales como propiedades de respuesta, zona receptiva de campo,
rango de distancia del sistema, y cuál componente de
movimiento del agua (velocidad o aceleración) se codifica
(Denton & Gray, 1983, 1988; Münz, 1989; Kroese &
Schellart, 1992).

Los Neuromastos superficiales se distribuyen sobre la
superficie de la piel, ya sea en ranuras posicionado en papilas
elevada (rayas y algunos tiburones) o entre las escalas
placóideas modificadas (tiburones) con su cúpula
directamente expuesta al medio ambiente (Tester & Nelson,
1969; Peach & Marshall, 2000). En tiburones, los neuromastos
superficiales se ubican en las partes dorsolateral y lateral del
cuerpo y la aleta caudal (neuromastos dorsolaterales), por
detrás de la boca (fila mandibular), entre las aletas
pectorales (fila umbilical), y un par anterior a cada poro
endolinfático (Budker, 1958; Tester & Nelson, 1969;
Peach & Marshall, 2000).

La parte más visible del sistema mecanosensorial
es la red de canales subepidérmicos llenos de
líquido distribuidos por todo el cuerpo; los principales
canales de la línea lateral situada en la cabeza de los
elasmobranquios incluyen el supraorbital, infraorbital,
hiomandibular, y los canales mandibulares (Tester & Kendall,
1969; Boord & Campbell, 1977; Roberts, 1978; Chu & Wen,
1979; Maruska, 2001). El canal principal en el resto del cuerpo
es el canal posterior de la línea lateral, que se extiende
caudalmente desde los poros endolinfáticos en la
superficie dorsal de la cabeza hasta la punta de la cola; estas
líneas de canales laterales todas contienen entre decenas
y miles de neuromastos organizados en un epitelio sensorial casi
continuo que se traduce en múltiples neuromastos entre
poros (Ewart & Mitchell, 1892; Johnson, 1917).

Los elasmobranquios contienen dos clases
morfológicas diferentes de canales de la línea
lateral: con poros y sin poros. Los canales con poros
están en contacto con el agua circundante a través
de los túbulos de neuromastos libres que terminan en los
poros en la superficie de la piel. Estos canales son abundantes
en la parte dorsal de la cabeza de los tiburones y la superficie
dorsal de batoideos, donde a menudo se forman los patrones de
ramificación complejos que aumentan el campo receptivo
mecanosensorial en el disco (Chu & Wen, 1979; Maruska, 2001).
Los canales con poros identifican aceleraciones de agua y
están en mejor posición para detectar los
movimientos de agua generados por las presas, depredadores, y sus
congéneres durante interacciones sociales o el
aprendizaje, y las distorsiones en el campo de flujo propio del
animal para localizar objetos mientras nada (Hassan, 1989; Kroese
& Schellart, 1992;. Montgomery et al, 1995; Coombs &
Montgomery, 1999).

La presencia de un extenso plexo de canales sin poros
representa una de las diferencias más significativas entre
los teleósteos y los sistemas de la línea lateral
de los elasmobranquios. Los canales sin poros están
aislados del medio ambiente y por lo tanto no van a responder a
las diferencias de presión establecidas a través de
la superficie de la piel. Estos canales son los más
comunes en la superficie ventral de las rayas, pero
también se encuentran en la cabeza de muchas especies de
tiburones (Chu & Wen, 1979; Maruska & Tricas, 1998;
Maruska, 2001). En los batoideos, estos canales sin poros tienen
diámetros amplios, están situados debajo de las
capas de piel, y se concentran a lo largo de la línea
media, alrededor de la boca, y en el "rostro" (Maruska &
Tricas, 1998; Maruska, 2001). Estas características
morfológicas indican que los canales sin poros pueden
funcionar como receptores táctiles que codifican la
velocidad de los movimientos de la piel causadas por el contacto
con la presa, el sustrato, o sus congéneres durante
interacciones sociales (Maruska, 2001). El número y la
distribución de canales con poros vs canales sin poros
difieren mucho entre las especies y pueden correlacionarse con la
ecología y el comportamiento, o explicado por la
filogenia.

Los órganos espiraculares y las vesículas
de Savi son mecanorreceptores especializados en los
elasmobranquios, cada uno de los cuales están aislados del
agua circundante. Los órganos espiracular se ubican
bilateralmente asociados con la primera hendidura branquial y
consisten en un tubo o bolsa llena de neuromastos sensoriales y
cubierto por una cúpula (Barry & Bennett, 1989). Este
órgano se encuentra tanto en los tiburones como en los
batoideos, es estimulado por la flexión de la
articulación craneo-hiomandibular, y aunque su
función biológica aún no es clara, estudios
morfológicos y fisiológicos indican que funciona
como un propioceptor mixto (Barry et al, 1988a, b; Barry &
Bennett, 1989). Las vesículas de Savi consisten en
neuromastos cerrados en bolsas subepidérmicas, son los
más abundantes en la superficie ventral del rostrum (Savi,
1844; Chu & Wen, 1979). La morfología vesicular
difiere ligeramente entre estos taxones y, aunque se plantean dos
hipótesis sobre estos mecanorreceptores, una que son
canales obsoletos y otra que pueden servir como receptores
especializados de vibraciones transmitidas por el sustrato, su
función biológica también sigue siendo poco
clara (Norris, 1932; Nickel & Fuchs, 1974; Barry &
Bennett, 1989; Maruska, 2001).

Estímulo Adecuado y
Procesamiento

El estímulo necesario para el sistema de
línea lateral es un movimiento diferencial entre la
superficie del cuerpo y el agua circundante. Debido a que la
amplitud del flujo de un estímulo dipolo decae
rápidamente con la distancia de la fuente, la línea
lateral sólo puede ser estimulada dentro de las regiones
interiores del así llamado "campo cercano"
(aproximadamente, en una o dos longitudes de cuerpo de una fuente
de dipolo) (Denton & Gray, 1983; Kalmijn, 1989). El
movimiento de la cúpula superior por las fuerzas viscosas
se acopla a los movimientos estereocilios y cinetocilios de tal
manera que el desplazamiento de los estereocilios hacia un
único cinocilio provoca la despolarización de la
célula ciliada y un aumento en la velocidad de descarga
espontánea de la neurona aferente primaria. El
desplazamiento en la dirección opuesta provoca la
hiperpolarización de la célula ciliada y una
inhibición o disminución de la descarga aferente
primaria. Por lo tanto, los estímulos del movimiento del
agua modulan con eficacia la descarga espontánea de las
neuronas aferentes primarias enviados a los centros de
procesamiento mecanosensor en la parte posterior del cerebro.
Esta modulación de la actividad neuronal de órganos
terminales distribuidos espacialmente por todo el cuerpo provee
al animal con información acerca de la frecuencia, la
intensidad, y la ubicación de la fuente de estímulo
(Denton & Gray, 1988; Kalmijn, 1989; Bleckmann et al.,
1989).

Los neuromastos de la línea lateral están
inervados por un conjunto de distinto de nervios provenientes de
los tradicionales 11 a 12 nervios craneales descritos en la
mayoría de los vertebrados (Northcutt, 1989). La
región cefálica de elasmobranquios está
inervada por la raíz ventral del complejo anterior del
nervio de la línea lateral, y el cuerpo y la cola por el
complejo posterior del nervio de la línea lateral
(Koester, 1983). Ambos complejos contienen axones tanto eferentes
como aferentes, que entran en el cerebro y terminan
somatotópicamente dentro del núcleo octavolateral
del rombencéfalo (Bodznick & Northcutt, 1980; Koester,
1983; Bleckmann et al, 1987; Puzdrowski & Leonard,
1993).

Las vías ascendentes de la línea lateral
continúan hacia el núcleo mesencefálico
lateral y el tectum en el mesencéfalo y hacia los
núcleos talámicos y paliales en el
prosencéfalo (Bleckmann et al, 1987; Boord &
Montgomery, 1989). Bleckmann et al. (1987) también
demostraron que los campos receptivos mechanosensibles son
somatotópicamente organizados en un mapa corporal de punto
a punto rostrocaudal dentro del mesencéfalo de la raya de
clavos. Otros estudios neurofisiológicos muestran neuronas
bimodales y multimodales dentro del mesencéfalo y los
centros del prosencéfalo que responden al flujo
hidrodinámico, así como a estímulos
auditivos, o visuales, o eléctricos (Bleckmann &
Bullock, 1989; Bleckmann et al, 1989). Por lo tanto, estas
regiones de procesamiento pueden integrar la información
de varios sistemas sensoriales para ayudar a mediar en las
respuestas conductuales apropiadas para estímulos
biológicos complejos.

Electrosensibilidad

Todos los elasmobranquios poseen un elaborado sistema de
ampollas sensibles a estímulos eléctricos de baja
frecuencia (Bodznick & Boord, 1986; Montgomery, 1984; New,
1990). El sistema de ampollas electrosensibles consta de grupos
de unidades electroreceptivas subdérmicas conocidas como
"ampollas de Lorenzini", que pueden detectar estímulos
eléctricos externos débiles a intensidades tan
bajas como 5 nV/cm (Kalmijn, 1982). Las ampollas de Lorenzini
fueron reconocidas y descritas inicialmente por Stenonis (1664) y
Lorenzini (1678), pero sus funciones fisiológicas y
comportamentales fueron desconocidas durante los siguientes tres
siglos; inicialmente se pensó que las ampollas de
Lorenzini eran mecanorreceptores (Parker, 1909; Dotterweich,
1932), con el tiempo se plantearon diferentes hipótesis
sobre la función de estas estructuras dentro de las cuales
estaba la sensibilidad a la temperatura (Sand, 1938; Hensel,
1955), o la detección de cambios en la salinidad
(Loewenstein & Ishiko, 1962), hasta que en años
posteriores la idea sobre su tarea en la electrorrecepción
fue generalmente aceptada.

Los primeros autores en demostrar esta capacidad fueron
Murray (1960b), Dijkgraaf y Kalmijn (1962); Brown (2003) quienes
encontraron evidencias sobre la sensibilidad a la temperatura por
parte del gel extracelular contenido en los canales de las
ampollas indicando que éste puede desarrollar voltajes
significativos en pequeños gradientes de temperatura.
Ahora se sabe que el sistema de ampollas electroreceptoras
extremadamente sensible de los elasmobranquios es determinante
para la orientación hacia campos eléctricos
inanimados (Kalmijn, 1974, 1982; Pals et al., 1982b), en
teoría la navegación geomagnética (Kalmijn,
1974, 1988b, 2000; Paulin, 1995), y se sabe que es importante
para la detección de los campos bioeléctricos
producidos por sus presas (Kalmijn, 1971, 1982; Tricas, 1982;
Blonder & Alevizon, 1988), los depredadores potenciales
(Sisneros et al., 1998), y sus congéneres durante
interacciones sociales (Tricas et al., 1995).

Anatomía

Ampolla de Lorenzini – Una ampolla de Lorenzini
individual consiste en una pequeña cámara (la
ampolla) y un canal subdérmico de alrededor de 1 mm de
ancho que se proyecta hacia la superficie de la piel (Waltman,
1966). Pequeños sacos bulbosos conocidos como
alvéolos forman la cámara de la ampolla. Dentro
cada alveolo, cientos de receptores de células ciliadas
sensoriales y las células piramidales de apoyo se alinean
en la pared de los alvéolos con sólo la superficie
apical de los receptores sensoriales y células de apoyo
expuestos al lumen interno de la cámara de la ampolla. Las
uniones estrechas confluyen en las células de apoyo y de
los receptores sensoriales para crear una barrera
eléctrica de alta resistencia entre las superficies
apicales y basales del epitelio sensorial, que forma la pared de
la ampolla (Waltman, 1966; Sejnowski & Yodlowski,
1982).

La cara basal de la célula sensorial receptora es
ramificaciones del nervio craneal VIII (Kantner et al., 1962). La
pared del canal está formada por una doble capa de fibras
del tejido conectivo y las células epiteliales escamosas
que están estrechamente unidas entre sí para formar
una alta resistencia eléctrica (6 MO-cm) entre la
superficie exterior e interior de la pared del canal. En
contraste, el canal y la ampolla están llenos con un gel
de baja resistencia y rico en potasio (del 25 al 31 O-cm)
compuesto por mucopolisacáridos (Doyle, 1963) que forma un
conductor de núcleo eléctrico con una resistencia
igual a la del agua de mar, de manera que la cámara de la
ampolla se vuelve isopotencial con una carga en el poro de la
piel (Murray & Potts, 1961; Waltman, 1966).

Las ampollas de Lorenzini forman agrupaciones que se
ubican bilateralmente en la cabeza (o el disco en batoideos) y
proyectan en diferentes direcciones sus canales
subdérmicos que terminan en poros individuales en la piel
del hocico, alrededor de la boca y la parte cefalodorsal. Las
agrupaciones, que generalmente varían en número y
ubicación dependiendo de la especie, están
inervadas por diferentes ramificaciones del nervio anterior de la
línea lateral (VIII) (Norris, 1929). Las células
sensoriales receptoras en cada ampolla detectan diferencias de
potencial entre el potencial interno del animal en la
agrupación de ampollas y el agua de mar en la superficie
del poro, que es isopotencial con el canal subdérmico y el
lumen interno de la ampolla (Bennett, 1971). De hecho, los
electrorreceptores miden la caída de tensión del
gradiente de campo eléctrico a lo largo de la longitud del
canal de la ampolla. Por lo tanto, ampollas con canales largo
toman muestras a través de una distancia mayor dentro de
un campo uniforme, proporcionando una diferencia de potencial
mayor para los receptores sensoriales, y por lo tanto tienen una
mayor sensibilidad que las ampollas con canales cortos (Broun et
al, 1979;. Sisneros & Tricas, 2000).

La disposición morfológica de los canales
y las agrupaciones permite la detección tanto de los dos
pequeños campos locales producidos por pequeños
organismos y también los campos eléctricos
uniformes de origen inanimado para su posible uso en
orientación y navegación (Kalmijn, 1974; Tricas,
2001).

Conexión Central – La ampollas de
Lorenzini son inervadas por neuronas aferentes primarias que
transmiten información sensorial al cerebro a
través de las proyecciones de la raíz dorsal de la
linea lateral anterior (VIII). Las fibras aferentes primarias
electrosensoriales de ampollas ipsilaterales terminan en un orden
somatotópico en la zona central del núcleo dorsal
octavolateral ("Dorsal Octavolateralis Nuecleus"-DON en
inglés), el núcleo electrosensorial del cerebro
posterior de primer orden (Bodznick & Northcutt, 1980;
Koester, 1983; Bodznick & Schmidt, 1984). Las grandes
células principales multipolares electrosensoriales en el
DON conocidas como neuronas eferentes ascendentes ("Ascending
efferent Neurons"-AENs en inglés) reciben impulsos
aferentes de la cresta dorsal granular así como de las
zonas periféricas y centrales del DON. Las AENs ascienden
al mesencéfalo a través de un lemnisco de la
línea lateral y terminan en orden somatotópico en
una parte del mesencéfalo contralateral conocido como
núcleo mesencefálico lateral ("Lateral
Mesencephalic Nucleus"-LMN en inglés) y en profundas
capas del tectum (Bodznick y Boord, 1986).

El LMN es uno de los tres núcleos del
mesencéfalo de los elasmobranquios que componen el
complejo nuclear lateral mesencefálico (Boord &
Northcutt, 1982), que es una región del cerebro medio
considerado como homólogas a el toro semicircular en peces
teleósteos electrosensoriales (Platt et al, 1974;.
Northcutt, 1978). La información electrosensorial
procesada en el LMN se envía al núcleo lateral
posterior del tálamo, donde es entonces retransmitida al
palio medial del cerebro anterior (Bullock, 1979; Bodznick &
Northcutt, 1984; Schweitzer & Lowe, 1984). Parte de la
información también se transmite al cerebelo (Tong
& Bullock, 1982; Fiebig, 1988).

Orientación y Navegación – El
sentido eléctrico de los elasmobranquios es conocido por
intervenir en la orientación hacia los campos
eléctricos locales inanimados y en teoría es lo
suficientemente sensible para funcionar en la navegación
geomagnética. Pals et al. (1982b) demostraron mediante
experimentos de comportamiento que la pintarroja, S.
canícula, podría usar campos eléctricos
de corriente continua para la orientación en
cautiverio.

Según Kalmijn (1981, 1984), los elasmobranquios
pueden utilizar, en teoría, el sentido eléctrico
para dos modos de navegación. En el modo pasivo, los
elasmobranquios simplemente miden los gradientes de voltaje en el
medio ambiente externo. Estos campos eléctricos se
producen por el flujo de agua del océano a través
del campo magnético de la Tierra. En el modo activo, los
elasmobranquios miden los gradientes de voltaje que son inducidos
por el cuerpo del animal, debido a sus propios movimientos de
natación a través del campo
geomagnético.

Olfato y otros
quemosensores

Estudios experimentales en las primeras décadas
del siglo pasado identifican claramente el olfato como un
importante si no el principal medio que usan los tiburones para
encontrar comida. Los resultados proporcionan puntos de partida
bien fundadas para investigaciones posteriores. El interés
en la prevención de un ataque de tiburón en el
personal militar en la Segunda Guerra Mundial provocó una
segunda generación de investigaciones sobre la
alimentación de los tiburones y su control olfativo. Este
trabajo continuó a mediados de los años 1970
(Hodgson & Mathewson, 1978b). Estudios más recientes
sobre el olfato en los elasmobranquios tienen aspectos detallados
de la anatomía y fisiología de los sistemas
olfativos, se han identificado mecanismos de control olfativo en
la alimentación, y se sugiere la atracción de los
machos hacia las hembras por las feromonas sexuales,
además de la detección de depredadores por su olor.
La información sobre la gustación es limitada al
igual que los demás quemosensores en otros
vertebrados.

Órganos periféricos y
Epitelio

Los órganos olfativos de los elasmobranquios
están situados en cápsulas cartilaginosas colocadas
lateralmente en la parte ventral de la cabeza enfrente de la
boca. Los sáculos elipsoides suelen dividirse por pliegues
de piel en una fosa nasal incurrente (flujo hacia adentro) y una
excurrente (flujo hacia afuera) (Tester, 1963a). Una
depresión o surco ayuda a canalizar el agua en la abertura
incurrente donde atraviesa una formación de roseta de
placas o láminas cada una con pliegues secundarios que
apoyan el epitelio que contiene los receptores olfativos
primarios, así como las células de soporte y los
tejidos.

El epitelio es similar al encontrado en los sistemas
olfativos de la mayoría de los vertebrados con la
excepción de que los receptores de las células
bipolares de los elasmobranquios no son ciliados sino que tienen
una agrupaciones dendríticas a partir de las cuales se
extiende un penacho de microvellosidades (Reese & Brightman,
1970; Theisen et al, 1986; Zeiske et al., 1986, 1987). Los
enlaces de lectina en la superficie celular también
diferencian los receptores de las microvellosidades de los
elasmobranquios de los receptores ciliadas de anfibios, roedores
y algunos peces óseos (Franceschini & Ciani, 1993).
Dentro de los receptores olfatorios no ciliados se han
identificado dos tipos de neuronas (Takami et al., 1994), el
primer tipo es general para todo tipo de peses, mientras que el
segundo tipo hasta el momento es único para los
elasmobranquios y se diferencia del primer tipo en sus
protuberancias dendríticas más gruesas y
microvellosidades más cortas, gruesas y distribuidas con
mayor regularidad. El significado funcional de las diferencias
morfológicas en los tipos de receptores aún no se
ha determinado.

Bulbo Olfatorio – El primer nivel de la
actividad sináptica de la información olfativa toma
lugar en el bulbo olfatorio (BO), una parte del cerebro que
recibe la señal proveniente de los receptores olfativos a
través de sus axones, los cuales forman el nervio
olfativo. Los bulbos olfatorios de los elasmobranquios son
grandes estructuras que están estrechamente relacionadas
con el epitelio olfativo o saco olfativo. La arquitectura celular
del BO en elasmobranquios es conservadora, y similar a la de
otros vertebrados (Andres, 1970; Smeets, 1998); dicha estructura
consiste en capas concéntricas (de la más
superficial a la más profunda) que incluyen las fibras
nerviosas olfativas; una capa de arreglos sinápticos
complejos o glomérulos; una capa de grandes células
mitrales, las neuronas que funcionan como las unidades
principales integradoras del BO y, a través de sus axones,
la vía de salida del BO, los tractos olfatorios medial y
lateral; y una capa que contiene muchas pequeñas neuronas
de circuito local, las células granulares. Los tractos
olfativos o pedúnculos viajan a los hemisferios cerebrales
o telencéfalo adecuado para hacer contacto con
áreas olfativas secundarias.

Las células mitrales en peces (teleósteos
y elasmobranquios) carecen de las dendritas basales
característica de las células mitrales de los
tetrápodos, un hallazgo que sugiere diferencias en el
procesamiento de la información, la inhibición
lateral especialmente (Andrés, 1970; Dryer &
Graziadei, 1993, 1994a, 1996). Además, también se
han encontrado diferencias en el peso relativo del BO en diversas
especies de elasmobranquios, encontrando que el tiburón
blanco (Cacharodon carcharias) tiene el BO más
grande (18% de la masa total cerebral), lo que resulta
interesante si se sabe que está estrechamente emparentado
con el tiburón mako (Isurus oxyrinchus) el cual
tiene uno de los bulbos olfatorios más pequeños del
grupo (3% de la masa total cerebral); estos datos deben ser
interpretados cuidadosamente ya que el tamaño del BO en el
tiburón blanco puede ser debido a la dieta a base de
mamíferos, los cuales pueden introducir material "oloroso"
al agua (Tricas & McCosker, 1984; Long et al., 1996; Strong
et al., 1992).

Control Olfatorio de la
Alimentación

Los primeros estudios sobre este tema fueron realizados
por Sheldon y Parker (Sheldon, 1911; Parker & Sheldon, 1913;
Parker, 1914) en los cuales se evaluaba la detección de
carnadas por parte de los organismos cuando se obstruían
una o dos narinas en los animales con algodón, y se
incluían animales control a los que no se les
cubrían las narinas. Los animales con al menos una narina
libre no tuvieron problemas al detectar la carnada (envuelta en
gasa para evitar detección visual), sin embargo, aquellos
con las dos narinas obstruidas la ignoraron completamente. Un
aspecto interesante es que los animales control giraron
indiferentemente en ambas direcciones durante la
detección, mientras que los animales con una narina
obstruida giraron casi exclusivamente en la dirección de
la narina libre.

Otros estudios en los cuáles se relaciona el
olfato y la alimentación en elasmobranquios fueron
realizados por Tester (1963 a,b) en los que se describe el
comportamiento de tiburones ciegos para encontrar la comida
ubicada en el fondo del tanque, allí manifiesta que los
tiburones detectan el olor y empiezan un patrón de nado
con forma de "8", descendiendo paulatinamente hasta llegar al
fondo y al objetivo.

Tester además registró las respuestas de
varias especies de tiburones a una variedad de extractos de peces
e invertebrados así como la orina, la sangre y el sudor
humano. Esencialmente todos los extractos de sustancias de comida
fueron "atractivos". Respecto a respuestas a las sustancias de
origen humano, los tiburones demostraron "atracción" a la
sangre "percepción" pero por lo demás indiferencia
a la orina, y aunque altamente variable, "repulsión" al
sudor; otro resultado interesante fue el hecho de que los
tiburones ciegos son más sensibles al olor que aquellos
con visión normal, de igual manera se evaluó la
respuesta cuando se adicionaba agua en la que habían
estado peces sin estrés y agua en la que se encontraban
peces que habían sido estresados por algún tiempo
con una vara, los resultados mostraron que los tiburones se
sentían atraídos al adicionar el primer tipo de
agua pero luego de un tiempo se acostumbraron al estímulo;
en el segundo caso, los tiburones mostraron "reacciones de caza",
resultado que puede significar que los tiburones tienen la
capacidad de discriminar mediante el olor si los peces se
encuentran bajo estrés o no.

Feromonas Sexuales en el
Emparejamiento

La evidencia para el uso de señales olfativas en
el comportamiento social-sexual de los elasmobranquios es
indirecta; sin embargo, es consistente a través de varios
grupos de tiburones y batoideos. La sugerencia más
convincente de atracción sexual olfativa fue reportada por
Johnson y Nelson (1978), quienes relataron un comportamiento de
"seguimiento cercano" en tiburones de punta negra
(Carcharhinus melanopterus). Un tiburón
localizó a otro, que inicialmente estaba fuera de su
vista, y luego lo siguió de cerca con el hocico dirigido
hacia la cloaca del otro individuo; este último nado cerca
al sustrato atípicamente lento, sinuoso, con la cabeza
inclinada hacia abajo y la cola levantada. Los autores
concluyeron que sólo una referencia olfativa podría
haber guiado el segundo tiburón a la posición del
otro. Aunque el sexo no se determinó en esta incidencia,
otras observaciones indicaron que la natación inusual y el
comportamiento de persecución parecen ser
específicos para las hembras y los machos,
respectivamente.

Olfato y Evasión de
Depredadores

Los tiburones limón (N. brevirostris) y
los cocodrilos americanos (Crocodylus acutus) superponen
parcialmente sus áreas de distribución, en donde se
da el caso, los cocodrilos se alimentan de los tiburones.
Rasmussen y Schmidt (1992) demostraron que las muestras de agua
tomadas de los estanques de mantenimiento de C. acutus y
aplicadas en las fosas nasales de tiburones limón
jóvenes despertaron consistentemente en los tiburones un
estado de inmovilidad tónica, un bioensayo establecido
para la conciencia química. El agua de los estanques que
contienen los caimanes (Alligator mississippiensis) que
no tienen contacto natural substancial con tiburones
limón, no tenía tal efecto.

Gustación

Estudios anatómicos en los elasmobranquios han
identificado receptores que se parecen mucho a los órganos
del gusto en otros vertebrados. Algunas observaciones de
comportamiento sugieren que la gustación es importante
para la aceptación de los alimentos en los tiburones
(Sheldon, 1909; Tester, 1963a). Las papilas gustativas se
encuentran en la cavidad orofaríngea, aunque se
distribuyen por toda la región, los órganos
receptores parecen más numerosos en la parte superior de
la cavidad. A nivel microscópico, las papilas gustativas
se caracterizan por ser pequeñas papilas cubiertas por un
epitelio de múltiples capas que tiene un grupo central de
células receptoras sensoriales alargadas. Las fibras
nerviosas están asociadas con la base de los receptores.
Estudios anatómicos descriptivos anteriores de varios
tiburones indican que los órganos del gusto se conectan
por ramas de los nervios faciales, el glosofaríngeo y el
vago (Norris y Hughes, 1920; Herrick, 1924; Daniel, 1928;
Aronson, 1963), como es el caso en otros vertebrados.
Desafortunadamente no se encuentran estudios avanzados sobre la
fisiología y comportamiento con respecto al tema, por lo
que a la fecha sólo se puede deducir que el sentido del
gusto en tiburones se resume en determinar qué es comida y
qué no lo es.