Biologia Evolutiva del Desarrollo

La biología evolutiva del desarrollo, evo-devo por su nombre en inglés (Evolutionary Development Biology) es una disciplina que cumple tan sólo 10 años en el 2009. Fue reconocida como una disciplina autónoma en el Simposium de la Society for Integrative and Comparative Biology en 1999. Se encarga de estudiar los patrones de expresión genética durante el desarrollo de organismos individuales para explicar cómo los grupos de organismos evolucionan. Esta nueva disciplina no sólo nos está ayudando a comprender los procesos que se conocen como macroevolución, evolución a nivel de especie, sino también la manera en la cual están relacionados con la microevolución, el cambio en las frecuencias génicas de las poblaciones. Así, la evo-devo parece conducir una revolucionaria idea de la evolución como un único fenómeno donde se dan cita los fenómenos evolutivos.

Aún cuando la evo-devo es muy reciente la relación entre la biología evolutiva y la llamada embriología nace junto con la teoría de la evolución. Darwin dedicó una sección del capítulo XVI del Origen de la especies a la embriología. A partir de sus reflexiones nos da cuenta de lo importante y necesario que es comprender el proceso de desarrollo para explicar la evolución. En primer lugar afirma que para determinar las características homólogas (aquellas que establecen una línea de ancestría y descendencia) es más fácil si las observamos sobre la perspectiva del proceso de desarrollo. Además las variaciones que son el fundamento de la biodiversidad tienen su origen morfológico durante el desarrollo. Las pequeñas modificaciones que significan variabilidad en forma pueden ocurrir en estados no muy tempranos del desarrollo. Darwin describe en la teoría evolutiva dos principios; la unidad de la vida y las condiciones de existencia en la idea clave que es la descendencia con modificación.

La influencia de Darwin para atender a la embriología procede de von Baer que le permite afirmar cómo a compartir características en el patrón de desarrollo muestra la descendencia común. En el siglo XIX von Baer propone una teoría epigenetista del desarrollo regida por el principio de lo simple a lo complejo y heterogéneo según cuatro leyes: 1. Los caracteres generales del grupo al que pertenece un embrión aparecen el desarrollo antes que los caracteres específicos. 2. Las relaciones estructurales específicas se forman después de las genéricas. 3. El embrión no pasa por estadios pertenecientes a otras formas específicas sino que se separa de ellas. Y 4. El embrión de una forma animal nunca se asemeja al adulto de otra forma animal sino a su embrión.

Ya con la teoría evolutiva Darwiniana y la propuesta de von Baer, Müller en 1864 combina en Für Darwin la selección natural con la embriología para mostrar la importancia que tiene en la reconstrucción de la historia evolutiva, la filogenia. Incluso el libro de Müller deja ver una serie de principios de lo que hoy conocemos como canalización, constreñimientos del desarrollo y equilibrios puntuados.

Claro que al hablar de la relación entre ontogenia y evolución no puede dejarse de mencionar a Haeckel quien dividió el estudio de la morfología en anatomía y morfogenia, dejando en la morfogenia incluidas a la ontogenia y la filogenia. En 1866 propuso la teoría de la recapitulación según la cual la ontogenia recapitula la filogenia. Hoy en día sabemos que no ocurre así, tan sólo que durante el desarrollo embrionario hay mapas para la adquisición y desarrollo del plan corporal que ya son funcionales y estructuralmente probados por lo cual se repiten como la mejor opción para el desarrollo, sin que ello signifique recapitular la historia evolutiva.

Un trabajo derivado de la influencia de Haeckel es el de Wilson que en 1898 describe relaciones filogenéticas utilizando embriones de moluscos, platelmintos y anélidos, sugiriendo que al poseer órganos que proceden de los mismos grupos celulares durante el desarrollo deben entonces proceder filogenéticamente de un ancestro común.

Una idea fundamental de la evo-devo es que los cambios evolutivos requieren cambios en el desarrollo. Esta idea se remonta al trabajo de Garstang quien en 1922 habla de los cambios evolutivos que han de sucederse de acuerdo a cambios en los estados del desarrollo. También debemos a Garstang la correcta relación entre la filogenia y la ontogenia, para él "la ontogenia no recapitula la filogenia: esta la crea".

Debemos esperar hasta la década en la que comienza a plantearse la nueva síntesis evolutiva para tener un planteamiento claro de la relación entre biología del desarrollo y evolución cuya edición revisada de 1954 es la más conocida. Es el trabajo de Sir Gavin de Beer quien en 1930 publicó Embryology and Evolution. Desafortunadamente para la teoría evolutiva no se incluyó en la síntesis y hemos tenido que esperar décadas para reconoce la importancia de sus aportaciones. De Beer se vio influenciado por las ideas de Richard Goldschmidt quien reconoció que la regulación de la expresión génica tenía una influencia en las razones de desarrollo y los procesos fisiológicos con valor evolutivo. Para de Beer la propuesta de Haeckel era una camisa de fuerza mental que ha tenido lamentables efectos sobre el progreso de la biología. El trabajo de Beer hacia los años setentas nos permite comprender: 1.Caracteres controlados por genes idénticos no necesariamente son homólogos y 2. Estructuras homólogas no necesitan ser controladas por genes homólogos.

A mediados del siglo XX Waddington y Schmalhausen buscan integrar la embriología, la ecología, la genética y la paleoantropología en una verdadera síntesis evolutiva. Waddington identificó que mucha de la información importante evolutivamente se regula por el ambiente en los procesos del desarrollo, también que los pequeños cambios, mutaciones, no son suficientes para generar grupos de organismos distintos y que el ritmo de cambio es muy variable si observamos el registro fósil.

La búsqueda de una verdadera síntesis evolutiva surgió una y otra vez desde la biología del desarrollo. En 1962 Leibowitz concluye su trabajo hablando que la síntesis evolutiva estará incompleta mientras no se integre a la embriología experimental en una teoría de cómo emerge el fenotipo.

Para 1965 en Size and Cycle, Bonner sugirió que debería verse el ciclo de vida como la principal unidad de la biología y así como la unidad básica de la selección natural. Pero el trabajo en biología evolutiva que buscó incluir a la biología del desarrollo en la síntesis evolutiva corresponde a Stephen Jay Gould; Ontogeny and Phylogeny de 1977. El trabajo tiene como eje temático que la evolución ocurre cuando es alterada la ontogenia. Bonner en 1981 ya escribía Evolución y desarrollo adelantándose a la fundación de la disciplina en la investigación misma del fenómeno de la evo-devo. Y Raff junto con Kaufman publican Embriones, genes y evolución (1983). Donde muestran como una gran parte de la revolución en biología del desarrollo se debió al descubrimiento de los genes Hox que determinan el eje antero-posterior en vertebrados, los genes Pax6 que determinan el desarrollo del ojo y los genes Nkx2.5 que determina el desarrollo del corazón.

Otro punto importante en el desarrollo de la evo-devo ha sido la propuesta de los constreñimientos o límites en el desarrollo que para 1985 y de manos de Maynard Smith genera la cuestión: ¿Se limita la ontogenia a impedir que la evolución tome caminos particulares, o sirve también como fuerza directriz que da cuenta en parte de las orientaciones de diversas tendencias y pautas? Para concluir diciendo que el desarrollo define la variación fenotípica sobre la que actúa la selección natural, además introduce discontinuidades y direccionalidad del proceso evolutivo en cuanto a los planes corporales.

En la década de los noventas del siglo XX ya era claro que una explicación del desarrollo sólo era coherente mediante la teoría evolutiva y al mismo tiempo que la biología del desarrollo tenía mucho que aportar desde la experimentación la teoría evolutiva. Gerd Müller (1991) identificó tres propiedades características de los sistemas de desarrollo: organización jerárquica, interdependencia interactiva y condiciones de equilibrio. También en 1991 McNamara publica Heterochrony:The Evolution of Ontogeny donde se evalúa una vez más el papel de la heterocronía en el proceso evolutivo. Como hemos mencionado la evo-devo fue reconocida como disciplina en 1999. Desde entonces el trabajo se ha incrementado en gran medida realizándose aportes que tienden hacia una nueva síntesis evolutiva.

Brian Hall en el 2000 identifica cinco campos para el trabajo de la evo-devo: 1. Origen y evolución del desarrollo embrionario. 2. Cómo las modificaciones en el desarrollo y en los procesos del desarrollo definen nuevos rasgos fenotípicos. 3. La plasticidad adaptativa del desarrollo en la constitución de las historias de vida. 4. Cómo las interacciones ecológicas intervienen en el desarrollo modular. Y 5. Las bases embrionarias de la homología y la homoplasia.

El campo se amplia y complejiza, en ese sentido Wallace Arthur sugiere como temas generales: 1. La naturaleza de la variación ontogenética. 2. El re-uso de genes del desarrollo y su importancia en la evolución. 3. Los aspectos de la conservación del plan corporal. 4. Los factores que promueven el cambio evolutivo. Y 5. La relación entre la evo-devo y la selección natural como mecanismos evolutivos.

Sean Carroll (2008) propone una Teoría Molecular Epigenética de la Evolución Morfológica. Se basa en un tipo de regiones reguladoras llamadas cis. Estas zonas de regulación de la expresión genética hacen posible explicar el proceso evolutivo para Carroll de la siguiente manera: 1. La forma evoluciona enormemente por la alteración de la expresión de proteínas funcionalmente conservadas. 2. Estos cambios ocurren por medio de mutaciones en las regiones reguladoras Cis de genes reguladores mosaico pleiotrópicos del desarrollo. Digamos para terminar este repaso de momentos en la naciente evo-devo que como decía Maynard Smith: La gente viene diciendo que la biología evolucionista se transformaría cuando entendiéramos la embriología.

La variabilidad y su regulación en la evo-devo

El proceso evolutivo se fundamenta en la existencia de variabilidad heredable sobre la cual actúa la Selección Natural derivando en la reproducción diferencial de los organismos. La biología evolutiva del desarrollo ha centrado su interés en comprender cómo los sistemas génicos pueden variar y mediante esa variación regular el desarrollo de la morfología, posteriormente estas características heredables pueden exponerse o no a los efectos de la Selección Natural, pero en ambos casos permanecer en la siguiente generación. Hasta el momento en la historia evolutiva en el cual son una carácter adaptativo que propicia la reproducción diferencial de los organismos.

Las investigaciones de la evo-devo en la regulación genética son un viaje de ida y de vuelta. El viaje de ida comienza por la identificación de alteraciones en la morfología y culmina con la llegada a la identificación del o de los genes que determinan el cambio. El viaje de regreso significa alterar la expresión génica para dar cuenta de las transformaciones que deriva del cambio original. Mediante este viaje se ha podido saber qué gen está relacionado con la generación del patrón morfológico en el ala de las moscas. De la misma manera conocer cómo es que las alteraciones en genes homeóticos (encargados de regular la identidad de los segmentos) generan la expresión de nuevos patrones morfológicos.

Un campo de estudio de la evo-devo es conocer cómo se modifica la expresión génica que genera nuevas formas en la morfología. En ese campo la regulación de la expresión génica por enhancer (secuencias que regulan el aumento en la expresión de una secuencia) ha sido uno de los ejes principales. Hoy sabemos que la ganancia de un nuevo sitio y enhancer para el gen Yellow que promueve la pigmentación negra en moscas (Carroll, Prub´homme & Gompel 2008). Unas zonas en las secuencias conocidas como Regiones Cis permiten una multiplicidad de maneras de regulación de la información genética.

La evo-devo puede plantear que el proceso evolutivo no sólo se constituye de la aparición de variabilidad genética, sino, y posiblemente en primer término, de la regulación en la expresión de la misma información. Eso significa que la información génica con la cual cuentan los organismos es en sí misma una fuente de variabilidad de a cuerdo a la regulación a la que se halle expuesta. Por lo tanto la respuesta a la Selección no sólo corresponde al aumento en la variabilidad o su recombinación, sino también a las modificaciones en su expresión. De esta manera el proceso evolutivo se constituye en su base por la información codificada que tiene un efecto diferencial en la morfología y así determina la funcionalidad con la cual se enfrenta un organismo a la Selección Natural.

Se considera que los únicos cambios que produce la evolución en los sistemas de señales, la información codificada, son los que dan lugar a cambios morfológicos relativamente pequeños y que entre estos no incluyen cambios en las señales que actúan en los inicios del desarrollo (Maynard Smith 2000).

La evolución en mosaico

La posibilidad de modificaciones morfológica de las cuales da cuenta la evo-devo es gracias al carácter modular del desarrollo. En la base del desarrollo modular están los procesos de inducción y morfogénesis. Por medio de ellos podemos identificar dos procesos distintos para el desarrollo de la forma que son: 1. Los mecanismos morfoestáticos y 2. Los mecanismos morfodinámicos. Los primeros se originan en un proceso de inducción que deriva en el desarrollo de una forma final. Los mecanismos morfodinámicos incluyen varios momentos de inducción a lo largo del proceso de adquisición de la forma. Los cual hace de este proceso un campo abierto a las nuevas modificaciones morfológicas en un mismo módulo del desarrollo.

El desarrollo modular es la manera más sencilla de generar un organismo. Los cambios en los módulos tienen repercusiones en el organismo como un todo (Maynard Smith 2000). Las modificaciones que ocurren en cada módulo hacen posible la evolución a ritmos distintos durante el desarrollo entre distintos linajes. A este proceso se le llama Evolución en Mosaico y es una característica evolutiva que se puede ver más como una regla que como una excepción.

La evolución en mosaico es la evolución de diferentes caracteres dentro de un mismo linaje a distintas tasas evolutivas más o menos independientes unas de otras. Este tipo de evolución es la forma común en la que evolucionan los seres vivos y podemos percatarnos de ello durante el desarrollo. Nos permite ver el primer tipo de procesos para alterar el desarrollo con los que trabaja la evo-devo. Me refiero al proceso de Disociación.

La disociación corresponde a un tipo de desarrollo modular en el cual el ritmo se ve alterado. Puede ser dividida en dos tipos: 1. La heterocronía en la cual se puede variar el orden en el que ocurren los procesos del desarrollo y 2. La alometría donde lo que varía es el ritmo dispar en el desarrollo de las estructuras. Un módulo adquiere integridad e identidad por medio de lo cual puede variar a su propio ritmo respecto del resto de los módulos del organismo.

Un módulo puede formar complejos invariantes sujetos a selección estabilizadora por mucho tiempo lo que hace posible la estabilidad morfológica en ciertas estructuras. La selección direccional por su parte puede generar re-arreglos mientras se mantiene la integración del complejo estructural. La combinación resulta en alta variación entre los complejos integrados y baja variación en cada complejo. Por esta evolución en mosaico es que podemos ver una variación independiente entre las patas y los picos en las aves. De igual modo podemos asegurar que un grupo de organismos se consideren mamíferos por poseer tres huesos en el oído, glándulas mamarias y pelo, pero sin esperar que todas esas características aparecieran al mismo tiempo en el ancestro común.

La heterocronía y las novedades evolutivas

La heterocronía también se considera como uno de los mecanismos
del desarrollo que han hecho posible la aparición de las novedades evolutivas.
La heterocronía se refiere al patrón de modificación que
puede guiar el desarrollo de nuevas morfologías. La heterocronía
puede ser de seis tipos:

1. Predesplazamiento; en este caso se inicia el desarrollo antes de lo
normal por lo cual se llega antes al estado adulto,

2. Aceleración; es el caso en el cual se desarrolla de forma más
rápido el organismo por lo que llega antes al estado maduro,

3. Progénsesis; es el desarrollo normal,

4. Hipermorfosis; aquí el organismo no termina su desarrollo en
el momento normal, sino que continúa,

5, Neotenia; es en la situación en la cual se llega antes al estado
reproductivo maduro de forma acelerada aún conservando las características
morfológicas juveniles, y

6. Postdesplazamiento; proceso en el que el desarrollo comienza después
de lo normal y se llega a un estado reproductivo con características
juveniles.

En los equinodermos del Paleozóico parecer haber ocurrido un fenómeno de heterocronía que explica la diversidad en formas que se hallan el registro fósil e incluso los fósiles que muestran el desarrollo embrionario. Los equinodermos del Paleozóico no muestran la simetría plena radial que conocemos en la actualidad. Algunos sólo están constituidos de dos brazos, otros de tres, otros de cinco no totalmente simétricos y finalmente los simétricos de cinco brazos ambulacrales. La explicación en la variabilidad ambulacral en los equinodermos son diversos mecanismos de heterocronía. Si el desarrollo normal (progénesis) es una morfología plena radial no simétrica entonces el desarrollo en los dos primeros brazos ambulacrales y la neotenia hace posible la existencia de equinodermos con dos brazos ambulacrales. El desarrollo por hipermorfosis explicaría los equinodermos con un tercer brazo ambulacral de mayor tamaño.

Los genes homeóticos

Los genes homeóticos han sido un campo de interés primario para la evo-devo. Son genes que poseen una secuencia de 183 pares de bases que codifican para un homeodominio de 61 aminoácidos cuya función es regular la identidad durante el desarrollo. Gracias a los genes homeóticos podemos dar cuenta de otro par de procesos para alterar el desarrollo. Es el caso de la duplicación y la divergencia. Por éste proceso es posible que se generen nuevos sistemas de señales y adquieran nuevas funcionalidades.

Estos genes determinan el eje antero-posterior en organismos como Drosophila. En la mosca el complejo de genes homeóticos se conoce como Antenapedia y Bitorax. Dicho complejo de genes homeóticos se tetraplicó en los vertebrados que poseemos cuatro complejos homeóticos conocidos como Hox A, B, C y D. La diversidad morfológica en el eje antero-posterior que poseen los vertebrados puede tener su explicación en la cantidad de nueva información codificable que aportan los complejos homeóticos.

Un ejemplo de la importancia que tiene la cantidad de información homeótica en la determinación de variabilidad morfológica de segmentos la encontramos en la morfología vertebral de las aves y los mamíferos. El pollo posee 14 vértebras cervicales, 7 torácicas, 4 lumbares, 9 sacras y 2 coccidias, en cambio el ratón posee 7 cervicales, 13 torácicas, 6 lumbares, 4 sacras y 6 coccidias. La expresión diferencial en los genes de los complejos Hox establece la correspondencia con la variabilidad que observamos entre ambas especies en sus vértebras del eje antero-posterior. La importancia que dicha morfología tiene en la sobrevivencia y modo de vida de los organismos resulta por demás clara. La relevancia que puede tener en su determinación por los genes homeóticos es muy clara. La importancia del proceso de duplicación y divergencia en el proceso evolutivo parece evidente.

Conclusiones

Por fortuna la evo-devo aún no está concluida y dista de estarlo. Su incorporación en la denominada síntesis evolutiva está en proceso. Las nuevas investigaciones en biología evolutiva del desarrollo nos permiten dar cuanta de la unidad del proceso evolutivo tanto en lo que respecta a la variabilidad genética y morfológica. Es posible que el desarrollo en la teoría de la evo-devo signifique un gran avance, una nueva síntesis, en la teoría evolutiva. Posiblemente la nueva síntesis evolutiva que se gesta está dirigida en gran medida por el desarrollo de la evo-devo.

Lecturas recomendadas

Carrol RB 2000 Towards a new evolutionary synthesis. TREE 15 (1): 27-32.

Futuyma, Donald. 2005. Evolution. Sinauer Associates, U.S.A.

Gilbert S 2003 The morphogenesis of evolution. International Journal of Developmental Biology 47: 467-477.

Maynard Smith J. 2000 La construcción de la vida. Genes, embriones y evolución. Crítica, Barcelona.

Müller GB and Newman SA 2005 The Innovation Triad: An EvoDevo Agenda. Journal of Experimental Zoology(Mol Dev Evol) 304B: 487-503.

Müller GB 2010 Epigenetic Innovation. In: Pigliucci Massimo and Gerd B. Müller Evolution. The extended synthesis. The MIT Press, London.

Pigliucci M & Müller GB 2010 Evolution. The extended synthesis. The MIT Press, London.

Ridley, Mark. 2004. Evolution. Blackwell Publishing, USA.

Autor:

Juan Carlos Zavala Olalde[1]

[1] Visiting Fellow at University of Western Sydney, Institute for Culture and Society. Becario postdoctoral por CONACYT-M?xico.