Biosíntesis y regulación de la melanina en el plumaje de las aves

Introducción

Plumaje. El plumaje es responsable de la figura, color y forma de las aves, adquiriendo una importante funcionalidad en la comunicación entre individuos y en su camuflaje (Butcher & Rohwer 1989, Savalli 1995, Bortolotti et al. 2006). El plumaje sirve para señalizar la calidad de un individuo, atraer posibles parejas, defender su territorio y esconderse de los predadores (Senar 2004). La coloración de las aves está asociada a eventos de dicromatismo sexual, cripsis y aposematismo. Cuestiones como el dimorfismo sexual es una manifestación de presiones selectivas como la competencia entre machos y la elección de pareja por parte de la hembra, que ha llevado a la evolución de plumajes suntuosos exclusivamente en machos (Badyaev 2000, Ayerbe-Quiñones 2013).

Por otro lado, la morfología de una pluma típica está formada por una estructura central llamada cañón. La parte central del cañón se llama cálamo y el resto raquis. A cada lado del raquis salen, en forma de velas, hileras de pequeñas ramificaciones paralelas llamadas barbas. De cada barba salen dos hileras de ramas más pequeñas, las bárbulas. Estas bárbulas tienen diferentes estructuras según de qué lado de la barba salgan: las que salen en dirección a la punta de la pluma son planas, con unos pequeños ganchos (barbicelos) que miran hacia abajo; las que salen hacia la base de la pluma tienen forma de canal, con unas pequeñas protuberancias donde encajan los barbicelos de la barba contigua. De esta manera se forma un entramado plano que es la esencia de la pluma (Figura 1) (Ginn & Melville, 1983).

Figura 1. Esquema ampliado de la estructura de una pluma. Se muestra una parte del raquis y de dos bárbulas. Se puede ver que la parte más próxima a las bárbulas presenta una estructura curvada donde se insertan las bárbulas distales en forma de ganchitos. Para aumentar la claridad de la figura, las bárbulas se han dibujado más espaciadas de lo que realmente están. (Tomado de Ginn & Melville 1983)

La coloración del plumaje depende de la estructura y color de los pigmentos y otras sustancias depositadas en las plumas (Prum, 1999). Los colores estructurales pueden ser de tres tipos: el blanco de las plumas no pigmentadas, los colores iridiscentes y los colores no iridiscentes (Prum, 1999). Los colores iridiscentes cambian de tonalidad según el ángulo desde donde se observen (p.e los colibrís). En los colores estructurales no iridiscentes, como pueden ser el color azul, verde o ultravioleta, la luz responsable del color es reflejada por unas estructuras especializadas de las barbas (Senar 2004).

En el caso de las plumas azules, la estructura responsable del color son unas células especiales incoloras y llenas de aire, con un fondo oscuro bajo las mismas. Encima de todas estas células hay una capa cortical incolora (Senar 2004). Si la capa cortical está pigmentada de amarillo, el color de las plumas que aparecerá será verde. Si una pluma azul o verde se moja mucho, de manera que las células especiales pierden el aire, la pluma pasa a tener una apariencia oscura, lo que acentúa la gran importancia que ejerce sobre el color la presencia de aire dentro de estas células (Senar 2004).

Generalidades sobre pigmentos y sus diferentes mecanismos. La gran variedad de colores que exhiben las aves puede clasificarse de forma general en dos grupos: coloraciones basadas en pigmentos (básicamente melaninas, carotenoides y otros pigmentos de uso más minoritario, como psitacofulvinas) y coloraciones estructurales (logradas por el efecto que tiene la estructura de la pluma sobre la luz incidente) (Dorst 1976, Hill & McGraw 2006).

Cada mecanismo puede dar un rango de coloraciones que suele ser bastante característico. Así, los carotenoides suelen ser responsables de coloraciones amarillas, anaranjadas y rojas; los colores negros, grises o marrones suelen ser producto de las melaninas; y los azules, verdes y los tonos iridiscentes son frecuentemente fruto de la estructura de la pluma. Sin embargo, dar por sentado el tipo de pigmento que es responsable de un determinado color de plumaje sólo basándonos en su apariencia puede llevarnos a error ya que un mismo color puede producirse por vías diferentes (Hill & McGraw 2006).

Así, un plumaje amarillo puede lograrse por la acumulación de carotenoides amarillos, pero también por acción de ciertas psitacofulvinas o incluso por la acumulación de feomelaninas. Del mismo modo, el color verde puede lograrse no sólo mediante la estructura de la pluma sino también, por ejemplo, por la acumulación de turacoverdina. Una misma especie puede presentar en su plumaje zonas con colores producidos por mecanismos y pigmentos diferentes. Es más, para añadir más complejidad, a menudo los colores que un ave presenta no son debidos a un solo tipo de mecanismo, sino a la combinación de varios. Así, por ejemplo, el tono verdoso que da nombre al verderón común es resultado de la acción conjunta de un fondo de melanina sobre el que se depositan carotenoides amarillos (Hill & McGraw 2006, Cuevas-Martínez 2010).

De acuerdo a lo anterior, para entender estos procesos y las razones de la presencia de los pigmentos se realizó una revisión del origen de la biosíntesis de melanina y sus diferentes procesos de regulación que tiene implicaciones sobre la biología de las aves en diferentes procesos como la selección sexual, camuflaje y aposematismo.

Melanocitos

Los melanocitos son células que proceden de la maduración de los melanoblastos, derivados de la cresta neural del embrión, y se localizan en el estrato germinativo de la pluma (zona de contacto con la dermis). Principalmente, son células pigmentadas con un núcleo oscuro, un aparato de Golgi y el retículo endoplasmático rugoso bien desarrollado y que responsable de la producción de la melanina, no sólo en plumas, sino también en el iris y la piel. Los melanocitos también están presentes en aves albinas, sin embargo debido a una mutación que produce la ausencia de la enzima tirosinasa se impide la síntesis de melanina (Schreiber et al. 2006, Cuevas-Martínez 2010).

La formación de la melanina se puede diferenciar dos pasos, en el primero se forma en el citoplasma del melanocito unos granos transparentes rodeados de una membrana denominados premelanosomas que se irán transformando progresivamente en los melanosomas, unos granos oscuros y densos que pueden contener vacuolas de aire, en los que se almacena la melanina y que constituyen un tipo de inclusiones citoplasmáticas (Lin & Fisher 2007) (Figura 2).

En el melanocito existen premelanosomas en diferentes estadios (jóvenes, intermedios y tardíos). Los melanosomas solo son visibles al microscopio óptico y a veces es necesario el miscoscopio electrónico. Su densidad y morfología es variada; se presentan en forma de bastón, redondeados, media luna entre otros. El tamaño medio es de una micra y depende del tipo y del grado de polimerización de la melanina. La concentración y distribución de estos gránulos en el plumaje origina diferentes coloraciones desde el marrón hasta el negro. Mayor concentración, la piel y las plumas serán más oscuras y cuantos más dispersos estén, el color será más claro (Cuevas-Martínez 2010).

Figura 2. Izquierda, representación de un melanocito con morfología estrellada, debido a sus numerosas prolongaciones citoplasmáticas encargadas de sintetizar la melanina (Tomado de Cuevas-Martínez 2010). Derecha, micrografías electrónicas de transmisión en secciones transversales de las bárbulas de la especie Ptilonorhynchus violaceus, nótese los gránulos de melanina de color negro que se originaron de los melanocitos (Tomado de Douce et al. 2006).

Síntesis de melanina (melanogénesis)

Según Cuevas-Martínez (2010), las melaninas se sintetizan a partir del aminoácido tirosina (Tir). También a partir de los aminoácidos triftofano (Trp) y fenilalanina (Fen) se puede sintetizar tirosina con la intervención de la enzima hidroxilasa. Esto constituye una diferencia con otros pigmentos como los carotenoides, pues las aves no son capaces de sintetizarlos, sino que se obtienen a través de la dieta. La tirosina es un aminoácido cíclico que es obtenido por las aves a través de alimentos proteínicos. Ciertas enzimas en el interior de los melanocitos la convierten en melanina. Es fácilmente deducible que la composición de los alimentos influirá en la cantidad de melanina que se sintetice, ya que si se produce una deficiencia en tirosina, la síntesis de melanina será menor.

La tirosina tras reacciones químicas que intervienen diferentes formas de la enzima tirosinasa, es transformada en dopaquinona; existe un control a nivel genético (gen Tyr) y hormonal de la actividad de la tirosinasa. A partir de la dopaquinona se pueden seguir dos rutas metabólicas diferentes: la primera que da lugar a la formación de dopacromo, a partir de la cual se formará la eumelanina y una segunda ruta, en la que tras la unión de la dopaquinona con el aminoácido cisteína (que contiene azufre), se forma cistenildopa, que tras su posterior transformación y polimerización dará lugar a la feomelanina. Ambas rutas son posibles en una misma célula, la prueba es la existencia de ambos tipos de melaninas en aves como en los canarios (familia fringilidae).

La elevada concentración de cisteína estimula la síntesis de feomelanina en detrimento de la eumelanina. Cuando la ruta termina se forma la eumelanina, y la feomelanina se formaría por interrupción de este proceso de síntesis. En función del grado de polimerización se obtendrá eumelanina negra o marrón. Si la polimerización es total, se obtiene una eumelanina negra, y si es parcial resulta marrón. Las características del medio interno del melanocito (p.e pH) también pueden influir en el tipo y la cantidad de melaninas formadas por este (Cuevas-Martínez 2010) (Figura 3).

Figura 3. Síntesis de melanina

Regulación de la melanogénesis

Galván & Alonso-Álvarez (2009) precisaron la regulación con la expresión genética en los rasgos melánicos de la melanogénesis. Este control depende inicialmente del gen pro-opiomelanocortina (POMC), que codifica para diferentes péptidos que hacen parte de un sistema de melanocortinas a-, ß y ?-hormono estimulante del melanocito (MSH) y la hormona adrenocorticotrópica (ACTH). Los otros elementos comprenden el sistema de la melanocortina son cinco receptores de la melanocortina (MCRs) y sus antagonistas, la señalización agouti (ASIP) y las proteínas relacionadas con agouti (AGRP) (Boswell & Takeuchi 2005).

En el contexto del sistema de la melanocortina, los elementos más importantes que explican melanización son a-MSH y ASIP. En las aves, la función de este último también puede ser cumplida por AGRP. a-MSH y ASIP / AGRP se unen al receptor de la melanocortina 1 (MC1R) en la membrana de las células productoras de melanina de vertebrados, lo que lleva a un aumento y una disminución, respectivamente, de los niveles de adenosin monofosfato cíclico intracelular (cAMP) (Mundy 2005, Griffith et al. 2006, Galván & Alonso-Álvarez 2008).

Los niveles altos de cAMP estimulan la actividad de la tirosinasa, una enzima que cataliza el primer paso de la melanogénesis, que produce dopaquinona través de la oxidación del aminoácido tirosina. La cisteína está influyendo en otro aminoácido este proceso, lo que lleva a la formación de cysteinyldopas y por lo tanto a la producción de feomelaninas cuando su nivel es más alto que el nivel de dopaquinona que se produce, mientras que eumelaninas se producen cuando el nivel de dopaquinona es más alto que el nivel de cisteína. Esto significa que la alta actividad de la tirosinasa promueve un cambio de pheo- a la producción de eumelanina. La eumelanina es principalmente un pigmento negro, mientras que la feomelanina produce colores amarillo-rojizos (Bowers et al. 1997, Griffith et al. 2006) (Figura 4).

Figura 4. Representación esquemática de la ruta de la melanogénesis y su regulación en melanocitos vertebrados que genera rasgos eumelanicos y pheomelanicos. ASIP: proteína de señalización agouti; AGRP: proteínas relacionadas con agouti; MSH: hormona alfa-melanocito estimulante; MC1R: melanocortina 1 receptor; cAMP: monofosfato de adenosina cíclico; GSH: glutatión

Referencias

Ayerbe-Quiñones, F. (2013). Tangara de Colombia. Wildlife Conservation Society, Bogotá, Colombia.

Badyaev, A. (2000). Evolution of sexual dichromatism: contribution of carotenoid- versus melanin-based coloration. Biological Journal of the Linnean Society, 69(2), 153-172. http://doi.org/10.1006/bijl.1999.0350

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Monografies del Museu de Ciències Naturals.

Autor:

Cristhian David Gaitán García

Biólogo

Universidad del Tolima – Colombia