Algunas consideraciones sobre candida albicans como agente etiológico de candidiasis bucal (página 2)

3. CARACTERISTICAS DEL
HONGO.

C. albicans suele presentarse como
una célula
oval levaduriforme de 2 a 4 micras, con paredes finas; sin
embargo, en tejidos
infectados también se han identificado formas filamentosas
de longitud variable, con extremos redondos de 3 a 5 micras de
diámetro y seudohifas, que son células
alargadas de levadura que permanecen unidas entre
sí3,15,16.

Las levaduras o blastosporas son microorganismos
eucarióticos, las cuales se reproducen asexualmente por un
proceso
específico de división celular conocido como
gemación. Este proceso de división implica la
producción de nuevo material celular
proveniente de la superficie de la blastospora. Cuando el brote o
yema ha crecido y se encuentra en su tamaño óptimo,
se suscita la división celular y se forma un tabique o
septo entre las dos células16.

La forma filamentosa del hongo (hifa), es una estructura
microscópica tubular, la cual contiene múltiples
unidades celulares divididas por septos y puede surgir a partir
de blastosporas o de hifas existentes. Esta crece
contínuamente por extensión
apical16,17.

La apariencia microscópica de todas las especies
de Candida es similar; todas las levaduras son Gram
positivas, pero en algunas ocasiones la forma de las blastosporas
puede variar de ovoide a elongada o esférica.
Microscópicamente, C. albicans presenta dimorfismo,
el cual es una transformación de la forma ovoide de las
blastosporas (levaduras) gemantes a
hifas16,17.

Por su parte, Samson3 sostiene que el
material blanco que crece en los medios de
cultivo consiste desde el punto de vista microscópico, en
pseudomicelio actualmente llamados filamentos de C.
albicans. Se presenta bajo condiciones de cultivo
semianaeróbico o facultativo y está formado por
células elongadas que se mantienen unidas entre sí
como una cadena y blastoconidias o blastosporas que están
agrupadas en montones a lo largo del pseudomicelio, en los sitios
en que los extremos finales de las células
pseudomiceliales se empalman con otras. En contraste con otras
especies de Candida, C. albicans tiene una marcada
tendencia a formar esporas grandes de pared gruesa, denominadas
clamidosporas, sobretodo cuando se cultivan en un medio especial
como Agar Harina de Maiz; la
clamidospora tiene un diámetro de 7 a 8 micras y casi
siempre se origina en el extremo del pseudomicelio. Es una
importante característica morfológica en la
identificación de C. albicans. Asimismo, tiene la
capacidad para producir tubos germinales (filamentación en
suero) cuando las colonias son inoculadas en 0,5 ml. de suero a
temperatura de
37°C. observándose los resultados después de 2
o 3 horas18,19.

Un tubo germinal se define como una extensión
filamentosa de una célula levaduriforme que mide alrededor
de la mitad del ancho y tres a cuatro veces el largo de la
célula18,19. El tubo germinal de C.
albicans ha sido descrito como un tubo sin
constricción en el punto de origen y tiene una apariencia
similar a "espejo de mano". Este puede formarse al inocular
células de C. albicans en suero humano (inclusive
si el suero ha sido congelado y almacenado), así como en
suero de diversos animales como
perro, bovino, conejo, cochino de Guinea y caballo. En cambio, este
no se forma en suero caliente coagulado18.

La formación de tubos germinales en suero
está afectada directamente por la concentración
celular en el inóculo, ya que la proporción de
células capaces de formar filamentos, disminuye
progresivamente al aumentar la concentración celular por
encima de 107 células por ml. De igual forma,
demostró este autor que el rango de temperatura en el cual
se forman los tubos germinales oscila entre 31°C y
41°C18.

La composición química de C.
albicans está representada por 20-40% de proteínas
y 30-50% de polisacáridos, mientras que la
proporción de lípidos es
variable20. La fracción lipídica va a
depender de la cepa, edad del cultivo, condiciones ambientales y
del origen de la fuente de carbono21.

La pared celular de C. albicans está
compuesta principalmente por los polisacáridos
Manán, Glucán y Quitina. Aunque la síntesis
de los componentes de la pared celular está
dinámicamente influenciada por las condiciones de
crecimiento y por los estadios metabólicos, en la literatura existen bastantes
datos acerca
de la composición química de dicha pared. El
polisacárido manán representa aproximadamente entre
15,2% y 22,9% del peso seco y poco más de 40% de los
polisacáridos de la pared celular del hongo. El
D-Glucán ß-1-3 y el D-Glucán ß-1-6
constituyen entre 47% y 60% del peso seco de la pared
celular22. Otros componentes han sido reportados,
tales como proteínas22,23,24,25,26 en
cantidades que oscilan entre 6% y 25%, lípidos entre 1% y
7% y Quitina entre 0,6% y 9% del peso de la pared
celular22,27. Las proporciones de los componentes que
constituyen la pared celular de las levaduras y de los tubos
germinales es relativamente similar, aunque la cantidad de
Glucán Alcali-soluble y Alcali-insoluble y de Quitina de
C. albicans varía de acuerdo con la forma de
crecimiento22,28.

Estudios ultraestructurales de la pared celular de C.
albicans han demostrado una compleja microarquitectura. La
pared tiene un espesor variable y está compuesta por
varias capas, las cuales se han puesto de manifiesto por
diferencias en la densidad electrónica. El número de capas y su
morfología
varían; esta variación está relacionada con
varios factores tales como: la etapa de crecimiento celular, la
forma de crecimiento (como levadura o como tubo germinal), la
capa seleccionada para su estudio, el medio de cultivo empleado
para el crecimiento celular y los procedimientos de
fijación22. La mayoría de los
investigadores han descrito cinco capas dentro de la pared
celular, las cuales son (de adentro hacia afuera):
Manoproteínas, ß-Glucán-Quitina,
ß-Glucán, Manoproteínas y una capa de
fibrillas22,29,30 (FIGURA 1).

Figura 1: Diagrama
esquemático de la pared celular de C. Albicans Tomado
de Calderone y Braun 1991

Poulain y colaboradores31 han observado hasta
ocho o nueve capas en la pared celular de C. albicans,
aunque estos resultados se refieren a una variedad de paredes
celulares provenientes de células que crecieron en
diferentes medios de cultivo y en distintos períodos de
tiempo.

Se ha demostrado que después de cultivar a C.
albicans en medios donde haya carencia de nutrientes y
someter al hongo bajo esas condiciones por períodos de
tiempo muy prolongados, las capas de Manán de la pared
celular desaparecen gradualmente32.

Los polisacáridos del tipo Manán
están localizados a lo largo de la pared celular y
éstos, predominan en las zonas de alta densidad
electrónica33,34. Las capas internas de la
pared celular están compuestas mayormente por Quitina y
Glucán22. Estos componentes le dan rigidez a
la
célula y son escenciales para la división
celular35,36. Están presentes tres tipos de
Glucán: 1) Glucán ß-1,6 altamente ramificado,
2) Glucán ß-1,3 altamente ramificado y 3) Un
Glucán muy complejo ß-1,6-ß-1,3 mezclado con
Quitina. Las proporciones de ciertos tipos de Glucán
difieren entre las levaduras y los tubos germinales de C.
albicans. Durante las primeras etapas de la formación
del tubo germinal, se sintetiza casi exclusivamente Glucán
ß-1,322. La Quitina se encuentra en las
células en forma de levadura, en las hifas y en los tubos
germinales, aunque la proporción es mayor en las
hifas28.

La capa externa de fibrillas de la pared celular de
C. albicans, tanto en levaduras como en hifas está
compuesta de Manán o Manoproteínas, aunque este
componente también está localizado en varios
lugares de la pared celular. Esta capa ha sido descrita en
ocasiones como un revestimiento mucoso o
capsular37.

El Manán ha sido identificado como el principal
antígeno de la superficie celular de C.
albicans22. Basados en estudios de
adsorción y aglutinación, Hasenclever y
Mitchell38, agruparon a C. albicans en dos
serotipos designados A y B.

Básicamente, la representación de las
Manoproteínas de la pared celular de C. albicans
está constituída por residuos de Manosa unidos
entre sí por enlaces a -1,6, los cuales se unen a la porción
de Proteína a través de dos residuos de N-Acetil
Glucosamina (unidos entre sí por enlaces ß-1,4) y un
residuo de Asparagina y residuos de Manosa que se unen a la
Proteína a través de residuos de los
aminoácidos Serina y Treonina22 (FIGURA
2).

FIGURA 2: Representación de las
manoproteínas de la pared celular de C.
albicans.

NAcGlc= N-Acetil D Glucosamina

M= Manosa

Ser= Serina

Thr= Treonina

Asn= Asparagina

(Tomado de Calderone y Braun,1991).

La membrana citoplasmática es una estructura que
reviste gran importancia, ya que los antibióticos
antimicóticos actúan a nivel de la misma,
además de contener las enzimas
responsables de la síntesis de la pared celular. Esta
presenta una doble capa compuesta por lípidos y posee
invaginaciones, que se observan como surcos de 200 a 300
nanómetros de longitud, por 35 a 40 nanómetros de
espesor39,40. Además de los lípidos, la
membrana citoplasmática está compuesta por grandes
cantidades de proteínas y carbohidratos
en menor proporción41,42.

En el citoplasma, al igual que otras células
eucarióticas, C. albicans presenta: ribosomas,
mitocondrias con doble capa, gránulos de glucógeno
y vacuolas que, contienen en algunas ocasiones cuerpos
lipídicos y gránulos de polifosfato. El
núcleo es típico de una célula
eucariótica, con membrana nuclear limitante, uno o varios
nucleolos, ADN y ARN y
varios cromosomas43.

El metabolismo de
C. albicans se ha relacionado de una forma directa o
indirecta con la patogenicidad, la morfología o con los
efectos de los antibióticos antimicóticos. El
metabolismo de los carbohidratos juega un papel importante en la
morfogénesis, en tanto que el metabolismo de
aminoácidos y lípidos tiene poca importancia para
el crecimiento de este microorganismo44.

Se han podido detectar distintos tipos de
fosfolípidos en diversas especies de Candida
provenientes de cavidad bucal, tales como C. albicans,
C. glabrata, C. guillermondii, C. tropicalis, C.
parapsilosis y C. kefyr. Los principales
fosfolípidos identificados fueron: Fosfatidiletanolamina y
Fosfatidilglicerol. Estos fosfolípidos son muy importantes
en relación con el normal funcionamiento de la membrana
citoplasmática de los hongos antes
mencionados45.

En un estudio reciente, se determinaron cambios
fenotípicos en cepas de C. albicans aisladas de la
cavidad bucal de pacientes con transplante renal. Se ha sugerido
que las cepas del hongo en las que se observaron los cambios
fenotípicos, pueden adaptarse a diferentes condiciones
ambientales debido a variaciones en sus propiedades
bioquímicas, físicas y
fisiológicas46.

4. CULTIVO.

Las especies de Candida crecen bien en medios de
cultivo con agar, peptona, dextrosa, maltosa o sacarosa. Las
colonias muy pequeñas aparecen en un lapso de 24 a 36
horas en Agar Sabouraud y miden de 1,5 a 2 m.m. de
diámetro después de 5 a 7 días. Las colonias
son típicamente blancas por completo, pero adquieren un
color crema o
requemado al continuar envejeciendo. Para aislarlas de las
muestras clínicas que siempre llevan bacterias se
agregan antimicrobianos como el Cloranfenicol al medio
simple47.

En Agar Sabouraud o en otros medios de cultivo
similares, las colonias que crecen son lisas, suaves,
húmedas y de color y aspecto cremoso. Estas colonias
tienen un tamaño que oscila entre 1,5 y 2 m.m. de
diámetro, con aspecto de levadura, de consistencia blanda
y rápidamente proyectan filamentos hasta la profundidad
del agar. Después de 4-5 días se percibe un olor
característico de levadura16,47. Otros medios
de cultivo en los cuales puede crecer C. albicans son:
Pagano-Levin, en el cual las colonias se observan de color crema,
Albicans ID (Biomerieux), donde las colonias se observan de color
azul y CHROMagar® Candida (CHROMagar),
observándose las colonias de esta especie de color
verde48.

Las colonias de Candida crecen "in vitro"
en condiciones de aerobiosis en medios de cultivo a pH con rango
entre 2,5 y 7,5 y temperatura que oscila entre 20°C y
38°C. El crecimiento de colonias se puede detectar entre 48 y
72 horas después de la siembra, y los subcultivos pueden
crecer más rápidamente16.

La habilidad de las levaduras de crecer a 37°C es
una característica importante a ser considerada en su
identificación a partir de muestras clínicas. Las
levaduras más virulentas crecen rápidamente a
temperaturas que oscilan entre 25°C y 37°C, mientras que
las poco virulentas dejan de crecer a
37°C16.

5. ECOLOGIA.

Los microorganismos del Género
Candida son oportunistas que se encuentran como comensales
en cavidad bucal, intestino, vagina, secreción bronquial y
piel del
hombre y de
ciertos animales. En la cavidad bucal la colonización es
significativamente distinta de sitio a
sitio16,47.

En la cavidad bucal de sujetos portadores de especies de
Candida, C. albicans comprende entre 60% y 70% de
los aislamientos, C. tropicalis comprende 7%, en tanto que
C. kruzei y C. guillermondii son aislados con mucha
menor frecuencia49.

Una etapa temprana y esencial en el desarrollo de
la Candidiasis Bucal es la colonización de la cavidad
bucal por parte de C. albicans, un proceso que involucra
la adquisición, adherencia y mantenimiento
de una población estable de levaduras. La boca
posee muchos nichos para la colonización por parte de esta
especie, incluyendo entre otros células epiteliales,
prótesis dental y
células bacterianas de la flora bucal
residente50.

No obstante, la capacidad de infección por
Candida disminuye porque existe un equilibrio
biológico con la flora comensal bacteriana. Las otras
especies de Candida se encuentran en la piel, el tubo
digestivo y en la naturaleza.
C. albicans jamás está presente de manera
prolongada en la piel sana, excepto en la región
perianal3.

La presencia de C. albicans como comensal en las
membranas mucosas de sujetos asintomáticos es
común, por lo que en sujetos sanos, existe un balance
entre los mecanismos de defensa del hospedero y el potencial
invasivo por parte de las levaduras51. Sin embargo,
cuando el sistema de
defensa del hospedero se daña, tal y como ocurre en
sujetos inmunosuprimidos o médicamente comprometidos, la
infección por C. albicans, así como por
otras especies de Candida puede derivar en el
establecimiento de una Candidiasis, la cual se puede manifestar
bien sea de manera superficial, involucrando la mucosa bucal, o
diseminada, la cual constituye una forma invasiva más
seria51,52.

Diversas observaciones clínicas indican que los
cambios en el hospedero son usualmente los responsables del
desequilibio ecológico. Estos cambios incluyen
además de la disminución de los mecanismos de
defensa del hospedero, reducción del flujo salival,
disminución de las inmunoglobulinas, trauma local con
pérdida de la integridad tisular, debilidad general,
estados de malnutrición, cuando esta ocurre en sujetos con
dietas ricas en carbohidratos, deficiencia de hierro,
ácido fólico o vitamina B12,
desórdenes endocrinos como hipotiroidismo, enfermedad de
Addison (Insuficiencia adrenocortical) y diabetes
mellitus, infección por V.I.H., alteraciones de la
sangre tales
como leucemia aguda y agranulocitosis, antibióticoterapia
prolongada, quimioterapia, radioterapia, y
xerostomía1,53,54.

C. albicans se puede encontrar en
condición facultativamente patógena, desde un
estado
saprofítico simple, pasando por el comensalismo, hasta la
situación de patógeno. Se encuentra libre en la
naturaleza donde puede ser aislado, siendo frecuente encontrarlo
en la leche bovina.
En el ser humano se encuentra como comensal en el tracto
respiratorio e intestinal, en la vagina y boca, sobre la piel,
donde reside con mayor frecuencia entre los pliegues naturales
que son sitios relativamente calientes y de mayor humedad.
Resulta muy difícil la infección por C.
albicans de animal a hombre, siendo el ciclo de
infección más común de animal a animal y de
hombre a hombre55. Sin embargo, se realizó un
estudio en 36 parejas conyugales que mantuvieron relaciones
caracterizadas por intercambio de saliva boca a boca y los
resultados obtenidos demostraron que no existió
transmisión de C. albicans entre las parejas en las
cuales un miembro era portador y el otro
no56.

En un estudio realizado por Arendorf y
colaboradores57, se determinó la prevalencia de
levaduras en individuos surafricanos dentados y con la mucosa
bucal sana, y se encontró que 42,5% de los individuos
seleccionados portaban levaduras como comensales, mientras que
20% de los mismos, eran portadores de C. albicans como
comensal en sus bocas.

Por su parte, Alkumru y Beydemir58
encontraron que la tasa de colonización por Candida
fue mayor en el dorso de la lengua que en
otros lugares de la cavidad bucal, por lo que sugirieron que la
lengua era el reservorio primario de C. albicans en la
boca, en tanto que Arendorf y Walker59 afirmaron que
la placa dental era colonizada secundariamente por este
hongo.

El hallazgo de C. albicans en 58% de los cepillos
de dientes de 57 portadores sanos, permitió comprobar
"in vitro" que esta especie sobrevive en los cepillos de
dientes de nylon y cerda hasta por 2 semanas. También se
sugirió en este estudio que el cepillo de cerda,
parecía favorecer la supervivencia del
hongo60.

6. FACTORES ESPECIFICOS QUE AFECTAN
LA DISTRIBUCION DE Candida EN LA CAVIDAD BUCAL.

• Saliva:

Se ha demostrado que la saliva reduce la capacidad por
parte de C. albicans de adherirse sobre el acrílico
de las prótesis dentales, mientras que el suero, el cual
puede entrar en la cavidad bucal como resultado de un trauma en
la mucosa, incrementa la adhesión61,62. En otro
estudio se sugirió que las mucinas salivales eran las que
actuaban como receptores de las manoproteínas de
superficie de C. albicans63. Esto fue
confirmado posteriormente al comprobarse que C. albicans
adsorbía selectivamente las mucinas salivales, lo cual
aumentaba la capacidad por parte de las levaduras de
adherírse sobre la superficie de acrílico de las
prótesis64,65.

Se ha podido determinar que, la reducción de los
niveles de humedad en la cavidad bucal, favorece el crecimiento
de bacterias como Staphylococcus aureus, que es resistente
a la desecación e inhibe a otros microorganísmos
comensales que necesitan de altos niveles de
humedad16.

También se ha reportado que, en presencia de pH
salival bajo y de altas tensiones de O2 se altera el
medio ambiente
bucal, trayendo como resultado una reducción en el
número de microorganismos de los Géneros
Veillonella, Neisseria y Micrococcus,
así como un incremento en el número de S.
mutans y de especies pertenecientes a los Géneros
Candida y Lactobacillus16.

• pH:

Se ha sugerido que el medio ambiente
ácido favorece la colonización de la cavidad bucal
por parte de especis de Candida16.
También se han observado valores bajos
de pH en muestras de placa dental obtenidas de prótesis
removibles superiores de pacientes con E.S.P., quienes
mantenían dietas ricas en glucosa y
sacarosa66.

• Adherencia:

Las interacciones entre C. albicans y el
hospedero son complejas. En este sentido, se ha sugerido que en
los mecanismos de adherencia están involucradas
interacciones entre los ligandos de Candida y los
receptores de las células hospederas22,67. Por
otra parte, se ha señalado que las blastosporas de
Candida se adhieren mejor a las células de la
mucosa bucal y al acrílico de las prótesis, cuando
se hallan en la fase estacionaria que cuando están en la
fase exponencial de crecimiento62,68,69.

• Hidrofobicidad de la superficie
  celular:

Se ha demostrado que la hidrofobicidad de la superficie
celular está relacionada con la adherencia de blastosporas
de Candida a las células epiteliales humanas y a
los materiales
plásticos16.

Por otra parte, se ha sugerido que los cambios que se
suscitan en las proteínas de la capa externa de la pared
celular de C. albicans, son los responsables de las
variaciones hidrofóbicas a hidrofílicas en esta
especie70. Las células hidrofóbicas de
C. albicans se unen difusamente y abundantemente a los
tejidos del hospedero, en tanto que la unión de las
células hidrofílicas se restringe a sitios
específicos del hospedero. Las células
hidrofílicas de C. albicans se unen a regiones con
macrófagos, en contraste con las células
hidrofóbicas, las cuales se unen a los tejidos en aquellos
lugares del hospedero libres de macrófagos, por lo que las
células hidrofílicas son más fáciles
de remover del organismo por fagocitosis que las células
hidrofóbicas, las cuales pueden colonizar el
epitelio71,72,73.

La adherencia de las especies de Candida a las
superficies plásticas es mediada por fuerzas de
atracción de London-van der Walls (fuerzas
hidrofóbicas y fuerzas electrostáticas). Asimismo,
la habilidad de las especies de Candida para adherirse a
las superficies de acrílico de las prótesis, puede
conferirle a estos microorganísmos un acceso directo al
hospedero humano74.

• Bacterias de la cavidad bucal:

Las bacterias pueden contribuir a la colonización
y proliferación de especies de Candida en la
cavidad bucal75. Un estudio realizado por Jenkinson y
colaboradores76, puso en evidencia que la
coagregación de Streptococcus sanguis,
Streptococcus gordonii, Streptococcus oralis y
Streptococcus anginosus con C. albicans se
incrementa en ausencia de glucosa. También demostraron
estos autores que, al someter a las blastosporas de
Candida al calor o a la
presencia de proteasas, se elimina la coagregación con
S. sanguis y con S. gordonii.

En un estudio de data muy reciente, se ha comprobado que
la adhesión de C. albicans a algunas especies de
Streptococcus de la cavidad bucal, particularmente S.
gordonii y S. sanguis, es promovida por la
adsorción selectiva de las proteínas salivales
ricas en prolina sobre la superficie celular de los cocos.
Asimismo, se ha afirmado que, el reconocimiento selectivo de
proteínas salivales adheridas a los cocos por parte de
C. albicans, podría constituir un mecanismo para la
colonización de esta especie en la cavidad
bucal77.

• Hifas:

Existe un acuerdo entre la mayoría de los
investigadores con respecto a que las hifas de C. albicans
están asociadas con su capacidad
invasiva22,69,78.

Se ha demostrado que existe una estrecha
correlación entre la formación del tubo germinal y
el incremento de la adherencia de C. albicans a las
células epiteliales bucales, por lo que se ha sugerido
desde entonces que este pudiera ser uno de los mecanismos
relacionados con la virulencia por parte de las especies de
Candida78. También existen evidencias de
que durante la formación de las hifas, se producen
proteinasas que ayudan a romper la integridad de la mucosa
bucal79.

Varios factores regulan la transición de C.
albicans de blastosporas a hifas. Estos incluyen: Temperatura
y pH del medio de crecimiento, medios que contienen sustancias
inductoras como suero, N-Acetil-D-Glucosamina, L-Prolina y
etanol16.

Se ha demostrado "in vitro" que, temperaturas que
oscilan entre 37°C y 40°C, pH entre 6,5 y 7,0, así
como la presencia de una concentración inicial de
blastosporas que no exceda de 106/ml., son escenciales
para el crecimiento de las hifas al cabo de varias horas.
También se ha demostrado que a pH 2,6, las células
adherentes de C. albicans eran capaces de formar hifas,
pero las células suspendidas de este hongo no
tenían esa capacidad16.

Es importante resaltar que, la presencia de fuentes de
carbono y
nitrógeno son esenciales para la transformación de
blastosporas a hifas en C.
albicans16.

• Enzimas:

Estudios realizados por Barrett-Bee y colaboradores,
revelaron que la Fosfolipasa A y la Lisofosfolipasa producidas
por cepas de C. albicans firmemente adheridas a las
células epiteliales bucales, eran las fosfolipasas con
mayor actividad enzimática80.

Se ha sugerido que las hifas producidas por C.
albicans pueden tener fosfolipasas, las cuales permiten su
entrada a las células epiteliales del
hospedero16. También se ha reportado que las
fosfolipasas extracelulares y las proteasas ácidas pueden
activarse a pH bajos66.

Se ha demostrado que, las proteinasas juegan un papel
importante en la adherencia y en la invasión de
Candida al epitelio bucal81. Por otra parte, se
ha podido determinar que luego de la ingestión de
blastosporas de Candida por parte de los
macrófagos, el hongo sintetiza rápidamente
proteinasas, seguido de una actividad proteolítica y de la
formación de tubos germinales por parte de las
blastosporas fagocitadas que conllevan a la destrucción de
los macrófagos16.

CONCLUSIÓN.

Es conveniente destacar para que las membranas mucosas
bucal, vaginal e intestinal normales, son capaces de soportar en
forma comparativa grandes poblaciones de Candida sin que
sufran ningún efecto aparente de enfermedad.
Además, la frecuencia de estos microorganismos parece que
aumenta con la edad. Sin embargo, cuando existe debilidad,
desnutrición, alteración o ausencia
de mecanismos de defensa normales del cuerpo (como en la Leucemia
Aguda), o una notable descompensación en el balance normal
de la superficie de la microbiota por la
administración de antibióticos de amplio
espectro, estos hongos pueden causar infecciones
características que pueden ser bastante serias e incluso
poner en peligro la vida del paciente. De allí que el
Odontólogo no se limite solamente a conocer los aspectos
inherentes al diagnóstico clínico de Candidiasis
Bucal, sino que conozca los aspectos referentes a las
características del hongo mayormente implicado en esta
entidad.

REFERENCIAS
BIBLIOGRÁFICAS:

1. WEBB, B.C.; THOMAS, C.J.; WILLCOX, M.D.P.; HARRY,
D.W.S.; KNOX, K.W. (1998): Candida-associated denture
stomatitis. Aetiology and management: A review. Part 2. Oral
diseases caused by Candida species. Aust Dent J. 43 (3):
160-166.

2. BUDTZ-JORGENSEN, E. (1990): Etiology, pathogenesis,
therapy and prophylaxis of oral yeasts infections. Acta Odontol
Scand. 48: 61-69.

3. SAMSON, J. (1990): Candidiosis buccales:
Epidémiologie, diagnostic et traitement. Rev Mens Suisse
Odontostomatol. 100: 548-559.

4. CROCKETT, D.N.; O´GRADY, J.F.; READE, P.C.
(1992): Candida species and Candida albicans
morphotypes in erythematous candidiasis. Oral Surg Oral Med Oral
Pathol. 73: 559-563.

5. MATA, S. (1997):Cap. 26: Micosis.
Clasificación. Micosis Superficiales. En NUÑEZ,
M.J.; GOMEZ, M.J.; CARMONA, O. Microbiología Médica. Publicaciones
U.C.V. 3ra Edición. pp. 579-611.

6. CASAS RINCON, G. (1989): Micología General.
Caracas. Universidad
Central de Venezuela.
Ediciones de la Biblioteca, pp.
243-247.

7. HAY, R.J. (1986): Systemic candidiasis in heroin
addicts. Brit Med J. 292: 1.096.

8. BAKER, J. G.; SALKIN, I. F.; PINCUS, D.H.;
D´AMATO, R.H. (1981): Candida paratropicalis, a new
species of Candida. Mycotaxon. 13: 115-119.

9. SHECTER, Y.; LANDAU, J.W.; DABROWA, N. (1972):
Comparative electrophoresis and numerical taxonomy of some
Candida species. Mycologia. 64: 841-853.

10. SAEZ, H.; ANDRIEU, S. (1979): Étude
mycologique comparée de Candida stellatoidea et
Candida albicans. Ann Parasitol. 54: 555-565.

11. MAGEE, B.B.; MAGEE, P.T. (1987): Electrophoretic
karyotypes and chromosome numbers in Candida species. J
Gen Microbiol. 133: 425-430.

12. SNELL, R.G.; HERMANS, I.F.; WILKINS, R.J.; CORNER,
B.E. (1987): Chromosomal variations in Candida albicans.
Nucl Acid Res. 15: 3.625.

13. MASON, M.M.; LASKER, B.A.; RIGGSBY, W.S. (1987):
Molecular probe for identification of medically important
Candida species and Torulopsis glabrata. J Clin
Microbiol. 25: 563-566.

14. MC GINNIS, M.R.; RINALDI, M.G. (1996): Selección
de Hongos de Importancia Médica y algunos sinónimos
Comunes y Nombres Obsoletos. Las Micosis en Venezuela. 10 (28):
49-53.

15. VOLK, W.A.; BENJAMIN, D.C.; KADNER, R.J.; PARSONS,
J.T. (1989): Microbiología Médica. Interamericana
Mc Graw-Hill. 3ra Edición, pp. 533-560.

16. .WEBB, B.C.; THOMAS, C.J.; WILLCOX, M.D.P.; HARRY,
D.W.S.; KNOX, K.W. (1998): Candida-associated denture
stomatitis. Aetiology and management: A review. Part 1. Factors
influencing distribution of Candida species in the oral
cavity. Aust Dent J. 43: 45-50.

17. ODDS, F.C. (1994): Pathogenesis of Candida
infections. J Am Acad Dermatol. 31: S2-S5.

18. MACKENZIE, D.W.R. (1962): Serum tube identification
of Candida albicans. J Clin Pathol. 15:
563-565.

19. SHEPHERD, M.G. (1992): Fungi and parasites in the
oral cavity. En SLOTS, J.; TAUBMAN, M.A. Contemporary Oral
Microbiology and Immunology. St. Louis – U.S.A. Mosby -Year Book,
Inc. 1 ed. pp. 373-376.

20. GHANNOUM, M.A.; BURNS, G.R.; ABU ELTEEN, K. (1986):
Experimental evidence for the role of lipids in adherence of
Candida spp. to human buccal epithelial cells. Infect
Immun. 54: 189-193.

21. PIERCE, A.M.; PIERCE, H.D.; UNRAU, A.M.;
OEHLSCHLAGER, A.C. (1978): Lipid composition and polyene
antibiotic resistance of Candida albicans. Can J Biochem.
56: 135-142.

22. CALDERONE, R.; BRAUN, P. (1991): Adherence and
Receptor Relationships of Candida albicans. Microbiol Rev.
55(1): 1-20.

23. ARNOLD, W.N. (1972): Localization of acid
phosphatase and b
-fructo-furanidase within yeast envelopes. J Bacteriol.
112: 1.346-1.352.

24. PUGH, D.; CAWSON, R.A. (1979): The surface layer of
Candida albicans. Microbios. 23: 19-23.

25. RAM, S.P.;
ROMANA, L.K.; SHEPHERD, M.G.; SULLIVAN, P.A. (1984): Exo
(1®
3)-b
-glucanase, autolysin and trehalase activities during yeast
growth and germ-tube formation in Candida albicans. J Gen
Microbiol. 130: 1.227-1.236.

26. MOLINA, M.; CENAMOR, R.; NOMBELA, C. (1987):
Exo-1,3-glucanase activity in Candida albicans: effect of
the yeast to mycelium transformation. J Gen Microbiol. 133:
609-617.

27. REISS, E.; STONE, S.H.; HASENCLEVER, H.F. (1974):
Serological and cellular immune activity of peptidoglucomannan
fractions on Candida albicans cells walls. Infect Immun.
9: 881-890.

28. CHATTAWAY, F.W.; HOLMES, M.R.; BARLOW, A.J. (1968):
Cell wall composition of the mycelial and blastospore forms of
Candida albicans. J Gen Microbiol. 51: 367-376.

29. CASSONE, A.; SIMONETTI, N.; STRIPPOLI, V. (1973):
Ultrastructural changes in the cell wall during germ tube
formation from blastospores of Candida albicans. J Gen
Microbiol. 77: 417-426.

30. HOWLETT, J.A.; SQUIER, C.A. (1980): Candida
albicans ultrastructure: colonization and invasion of oral
epithelium. Infect Immun. 29: 252-260.

31. POULAIN, D.; TRONCHIN, G.; DUBREMETZ, J.F.; BIGUET,
J. (1978): Ultrastructure of the cell wall of Candida
albicans blastospores: study of its constituyent layers by
the use of a cytochemical technique revelating polysaccharides.
Ann Microbiol.129:141-153.

32. CASSONE, A.; KERRIDGE, D.; GALE, E.F. (1979):
Ultrastructural changes in the cell wall of Candida
albicans following cessation of growth and their possible
relationship to the development of polyene resistance. J Gen
Microbiol. 110: 339-349.

33. CASSONE, A.; MATTIA, E.; BOLDRINI, L. (1978):
Agglutination of blastospores of Candida albicans by
concanavalin A and its relationship with the distribution of
mannan polymers and the ultrastructure of the cell wall. J Gen
Microbiol. 105: 263-273.

34. EVRON, R.; DREWE, J.A. (1984): Demostration of the
polysaccharides in the cell wall of Candida albicans
blastospores, using silver methenamine staining and a sequence of
extraction procedures. Mycopathologia. 84: 141-150.

35. NOTARIO, V. (1982): b -Glucanases from Candida albicans:
purification, characterization and the nature of their attachment
to cell wall components. J Gen Microbiol. 128:
747-759.

36. HILENSKI, L.; NAIDER, F.; BECKER, J.M. (1986):
Polyoxin D inhibits colloidal gold wheat germ agglutinin
labelling of chitin in dimorphic forms of Candida
albicans. J Gen Microbiol. 132: 1.441-1.451.

37. REISS, E.; DE REPENTIGNY, L.; KUYKENDALL, R.J.;
CARTER, A.W.; GALINDO, R., AUGER, P.; BRAGG, S.L., KAUFMAN, L.
(1986): Monoclonal antibodies against Candida tropicalis
mannan: antigen detection by enzyme immunoassay and
immunofluorescence. J Clin Microbiol. 24: 796-802.

38. HANSECLEVER, H.F.; MITCHELL, W. (1961): Antigenic
studies of Candida. I. Observation of two antigenic groups
in Candida albicans. J Bacteriol. 82: 570-573.

39. PREUSSER, H.; ROSTER, H. (1979): Freeze-fracture
studies of the plasmalemma of Candida albicans after
treatment with econazole-nitrate. Sabouraudia. 17:
389-398.

40. PESTI, M.; NOVAK, E.K.; FERENCZY, L., SVOBODA, A.
(1981): Freeze fracture electron microscopical investigation of
Candida albicans cells sensitive and resistant to
nystatin. Sabouraudia. 19. 17-26.

41. MARRIOTT, M.S. (1975): Isolation and chemical
characterization of plasma membranes from the yeast and mycelial
forms of Candida albicans. J Gen Microbiol. 86:
115-132.

42. HUBBARD, M.J.; SURAIT, R.; SULLIVAN, P.A.; SHEPHERD,
M.G. (1986): The isolation of plasma membrane and
characterization of the plasma membrane ATPase from the yeast
Candida albicans. Eur J Biochem. 154: 375-381.

43. RAJASINGHAM, K.C.; CAWSON, R.A. (1978): Septal
ultrastructure in Candida albicans. Acta Microbiol Pol.
27: 389-391.

44. ODDS, F.C.; TRUJILLO-GONZALEZ, A. (1974): Acid
phosphatase levels in the genus Candida and their
application to the taxonomy and identification of pathogenic
Candida species. Sabouraudia. 12: 287-294.

45. ABDI, M.; DRUCKER, D. (1996): Phospholipid Profiles
in Oral Yeast Candida. Archs Oral Biol. 41:
517-522.

46. AKDENIZ, B.G.; SEN, B.H.; IGLENLI, T.; ATES, M.;
DENIZCI, A. A.; ATILLA, G. (2000): Analysis of Candida
albicans phenotypes in the oral cavity of renal transplant
patients. J Clin Periodontol. 27 (Suppl 1): 92.

47. NOLTE, W. (1986): Microbiología
Odontológica. México.
Ed. Interamericana. 4 ed. pp. 549-590.

48. WILLIAMS, D.W.; LEWIS, M.A.O. (2000): Isolation and
identification of Candida from the oral cavity. Oral
Diseases. 6: 3-11.

49. TOTTI, M.A.G.; JORGE, A.O.C., DOS SANTOS, E.B., DE
ALMEIDA, O.P.; SCULLY C. (1996): Implantation of Candida
albicans and other Candida species in the oral cavitiy
of rats. J Oral Pathol Med. 25: 308-310.

50. HOLMES, A.R.; O´SULLIVAN, J.M.; CANNON, R.D.
(1999): Oral Colonization by Candida albicans. H I V Dent.
Selected Abstracts from the 1999 American Society of
Microbiology´s Conference on Candida and
Candidiasis: 1-2.

51. SYKES, L.M.; COOGAN, M.M. (1997): Yeast counts as a
measure of host resistance in dental patients. J of the D A S A.
52: 19-23.

52. SHEPHERD, M.G. (1986): The pathogenesis and host
defence mechanisms of oral candidiosis. NZ Dent J. 82:
78-82.

53. MARSH, P.; MARTIN, M. (1992): Oral Microbiology.
London, Great Britain. Chapman & Hall. Third Edition. pp.
212-226.

54. ROSSIE, K.; GUGGENHEIMER, J. (1997): Oral
candidiasis: clinical manifestations, diagnosis and treatment.
Pract Periodontics Aesthet Dent. 9 (6): 635-641.

55. MATA, M. (1973): Candida albicans
saprófito y patógeno de la cavidad bucal. Acta
Odontológica Venezolana. Año XI (2-3):
663-680.

56. LAZARDE L., J. (1989): Estudio sobre la
transmisión de Candida albicans entre parejas
conyugales. Trabajo de
Ascenso. Facultad de Odontología, U.C.V.

57. ARENDORF, T.M.; ALDRED, M.J.; MORRIS, D.B.; MURPHY,
J.P. (1986): Intra-oral yeasts in an indigent South African
community. J of the D A S A. 41: 327-330.

58. ALKUMRU, H.N.; BEYDEMIR, K. (1992): The prevalence
of Candida albicans in complete denture and removable
partial denture wearers: a comparative study. J Marmara Univ Dent
Fac. 1 (3): 218-222.

59. ARENDORF, T.M.; WALKER, D.M. (1980): Candida
albicans: its association with dentures, plaque and the oral
mucosa. J of the D A S A. 35: 563-569.

60. FEO, M. (1981): Supervivencia y desinfección
de Candida albicans en el cepillo de dientes.
Mycopathologia. 74: 125-134.

61. SAMARANAYAKE, L.P.; MAC FARLANE, T.W. (1980):
Factors affecting the in vitro adherence of Candida
albicans to acrylic surfaces. Archs Oral Biol. 25:
611-615.

62. MC COURTIE, J.; DOUGLAS, L.J. (1981): Relationship
between cell surface composition of Candida albicans and
adherence to acrylic after growth on different carbon sources.
Infect Immun. 32: 1.234-1.241.

63. NIKAWA, H.; HAMADA, T. (1990): Binding of salivary
or serum proteins to Candida albicans in vitro. Archs Oral
Biol. 35:571-573.

64. EDGERTON, M.; SCANNAPIECO, F.A.; REDDY, M.S.;
LEVINE, M.J. (1993): Human Submandibular-Sublingual Saliva
Promotes Adhesion of Candida albicans to
Polymethylmethacrylate. Infect Immun. 61 (6):
2.644-2.652.

65. HOFFMANN, M.P.; HANDARIS, C.G. (1993): Analysis of
Candida albicans adhesion to salivary mucin.Infect Immun.
61:1.940-1.949.

66. SAMARANAYAKE, L.P.(1986): Nutritional factors and
oral candidiosis. J Oral Pathol Med. 15: 61-65.

67. BOUCHARA, J.; TRONCHIN, G.; ANNAIX, V.; ROBERT, R.;
SENET, J.M. (1990): Presence of laminin receptors on Candida
albicans germ tubes. Infect Immun. 58: 48-54.

68. KING, R.D.; LEE, J.C.; MORRIS, A.L. (1980):
Adherence of Candida albicans and other Candida
species to mucosal epithelial cells. Infect Immun. 27:
667-674.

69. CUTLER, J.E.; BRAWNER, D.L.; HAZEN, K.C.; JUTILA,
M.A. (1990): Characteristics of Candida albicans adherence
to mouse tissues.
Infect Immun. 58: 1.962-1.980.

70. HAZEN, K.L.; LAY, J.L.; HAZEN, B.W.; FU, R.C.G.;
MURTHY, S. (1990): Partial biochemical characterization of cell
surface hydrophobicity and hydrophilicity of Candida
albicans. Infect Immun. 58: 3.469-3.476.

71. HAZEN, B.W.; HAZEN, K.L. (1988): Dynamic expression
of cell surface hydrophobicity during initial cell growth and
before germ tube formation of Candida albicans. Infect
Immun. 56: 2.521-2.525.

72. HAZEN, K.L. (1989): Participation of yeast cell
surface hydrophobicity in adherence of Candida albicans to
human epithelial cells. Infect Immun. 57: 1.894-1.900.

73. HAZEN, K.L.; BRAWNER, D.L.; RIESSELMAN, M.H.;
JUTILA, M.A.; CUTLER, J.E. (1991): Differential adherence to
hydrophobic and hydrophilic Candida albicans yeast cells
to mouse tissues. Infect Immun. 59: 907-912.

74. KLOTZ, S.A.; DRUTZ, D.J.; ZAJIC, J.E. (1985):
Factors governing adherence of Candida species to plastic
surfaces. Infect Immun. 50: 97-101.

75. HSU, L.Y.; MINAH, G.E.; PETERSON, D.E. (1990):
Coaggregation of oral Candida isolates with bacteria from
bone marrow transplant. recipients. J Clin Microbiol. 28:
2.621-2.626.

76. JENKINSON, H.F.; LALA, H.C.; SHEPHERD, M.G. (1990):
Coaggregation of Streptococcus sanguis and other
streptococci with Candida albicans. Infect Immun. 58:
1.429-1.436.

77. O´SULLIVAN, J.M.; JENKINSON, H.F.; CANNON,
R.D. (2000): Adhesion of Candida albicans to oral
streptococci is promoted by selective adsorption of salivary
proteins to the streptococcal cell surface. Microbiology. 146 (Pt
1): 41-48.

78. KIMURA, L.H.; PEARSALL, N.N. (1980): Relationship
between germination of Candida albicans and increased
adherence to human buccal epithelial cells. Infect Immun. 28:
464-468.

79. CUTLER, J.E. (1991): Putative virulence factors of
Candida albicans. Ann Rev Microbiol. 45:
187-218.

80. BARRETT-BEE, K.; HAYES, Y, WILSON, R.G.; RYLEY, J.F.
(1985): A comparision of phospholipase activity, cellular
adherence and pathogenicity of yeasts. J Gen Microbiol. 131:
1.217-1.221.

81. BORG, M.; RUCHEL, R. (1988): Expression of
extracellular acid proteinase by proteolytic Candida spp.
during experimental infection of the oral mucosa. Infect Immun.
56: 626-631.

Germán Pardi. Profesor Asociado. Jefe del
Departamento de Ciencias
Básicas II, Facultad de Odo tología, U.C.V.
Elba Inés Cardozo. Profesor Agregado. Jefe de la
Cátedra de Farmacología y Terapéutica
Odontológica, Facultad de Odontología, U.C.V.