Desarrollo larval de Hypsophrys Nicaraguensis cultivados en laboratorio

RESUMEN

Hypsophrys nicaraguensis (Agassiz 1859) se
conoce comúnmente como "moga amarilla" o
"butterfly", se distingue por su gran mancha negra en
medio costado, atravesado o no por una estría lateral, su
cola recortada y el perfil de la cabeza curvo con la boca en
posición inferior. Con el propósito de contribuir
al conocimiento de la biología reproductiva de
Hypsophrys nicaraguensis, se describen las
características más relevantes del desarrollo
larval. Cada 12h se tomaron muestras de larvas cultivadas en
cautiverio para observar la evolución del desarrollo
larval y cada 24h se realizó el registro de las medidas
morfométricas. Entonces se observó que a las 120h
algunas larvas pueden nadar y se comienzan a formar las aletas
pectorales; a las 144h inicia la formación de la aleta
dorsal y todas las larvas empiezan a comer; a las 168h se da la
formación de la aleta anal, los rudimentos de las
pélvicas se van formando, las aletas anal y dorsal se
separan poco a poco de la aleta caudal y el saco vitelino es
reabsorbido casi completamente; a las 288h se observa el inicio
de la formación de las aletas pélvicas; a las 432h
se distinguen radios de espinas en las aletas impares y las
aletas anal y dorsal alcanzan el mismo número de radios y
espinas que un adulto; después de las 480h se forman las
primeras escamas y concluye el desarrollo larval y da el inicio
de la etapa de alevín.

Palabras clave: Hypsophrys
nicaraguensis, cichlidae, cíclido mariposa, larva,
desarrollo larval.

Abstract:

The cichlid Hypsophrys nicaraguensis is a
popular fish known as butterfly, and despite its widespread use
as pets, little is known about its reproductive biology. In order
to contribute to this knowledge, the study describes the relevant
larval development characteristics, from adult and larval
cultures in captivity. Every 12h, samples of larvae were
collected and observed under the microscope for larval stage
development, and every 24h morphometric measurements were taken.
Observations showed that at 120h, some larvae had swimming
activity and the pectoral fins development was visible; at 144h,
the dorsal fin appear and all larvae started food intake; at
168h, the formation of anal fins begins, small rudiments of
pelvic fins emerge, the separation of caudal fin from anal and
dorsal fins starts, and the yolk sac is reabsorbed almost
completely; at 288h, the pelvic fins starts to form; at 432h, the
rays and spines of dorsal and anal fins can be distinguished,
both the anal and the dorsal fins have the same number of spines
and rays as in adults. After 480h larvae have the first scales,
ending the larval stages and starting the transformation to
fingerlings. Larvae were successfully fed with commercial diet.
Rev. Biol. Trop. 59 (4): 1679-1684. Epub 2011 December
01.

Key words: Hypsophrys nicaraguensis,
cichlidae, butterfly cichlid, larvae, larval
development.

Hypsophrys nicaraguensis (Agassiz 1859) se
conoce comúnmente como "moga amarilla" o
"butterfly", se distingue por su gran mancha negra en
medio costado, atravesado o no por una estría lateral, su
cola recortada y el perfil de la cabeza curvo con la boca en
posición inferior. El color general de la cabeza es azul
verde grisáceo y el cuerpo es dorado a cobrizo en
individuos no activos sexualmente. El dimorfismo sexual es claro,
los machos son más grandes que las hembras y a menudo con
giba nucal, el color dorado del cuerpo es más intenso a un
anaranjado y las escamas están bordeadas en pardo, dando
un efecto reticulado. En estos machos adultos, la mancha y
estría lateral tienden a desaparecer, pero las aletas
impares anaranjadas están cubiertas de pintas negras. La
hembra en cambio es más pequeña y tiene la mancha y
estría lateral muy evidentes y las aletas impares carecen
de manchas y la dorsal es verde azulada. A diferencia de la
mayoría de las otras mojarras, esta especie no adhiere los
huevecillos a rocas o troncos, sino que los deposita en
depresiones en el barro del fondo. Alcanzan 165mm de largo. Se
distribuye en la Vertiente Atlántica desde el lago de
Nicaragua y el sistema del río San Juan y tributarios
hasta la cuenca del río Matina en la Vertiente
Atlántica de Costa Rica. Habita ríos y riachuelos
con poca a moderada corriente, en aguas entre 5 y 200m de altura
y temperaturas entre 23oC a 36oC (Bussing 2002).

H. nicaraguensis es una especie popular entre
los amantes de la acuariofilia, existe gran cantidad de sitios en
Internet que describen sus requerimientos
físico-químicos y comportamiento para mantenimiento
en cautiverio (Fariñas 2009, Animal World 2009) y
solamente se han realizado estudios a nivel de sistemática
y de inventarios biológicos (Coleman 1999, Bussing 2002,
Chakrabarty & Sparks 2007).

El presente trabajo tiene el propósito de
contribuir al conocimiento científico de la
biología reproductiva de H. nicaraguensis,
aportando información desde sus etapas iniciales de
desarrollo a partir del desove, hasta su transformación
como alevín.

MATERIALES Y
MÉTODOS

Primeramente se observaron huevos y larvas
de H. nicaraguensis provenientes de tres desoves de
reproductores recolectados en el río Peñas Blancas,
San Ramón, Alajuela, Costa Rica (10º29"002"" N
84º29"421"" W) y se mantuvieron durante 14 meses bajo
condiciones de laboratorio, en la Estación
Piscícola Peñas Blancas del Instituto Costarricense
de Electricidad, con un flujo de agua continuo y una temperatura
de 26±1oC.

Seguidamente se observó el tiempo de desarrollo y
las medidas promedio del largo y ancho de los huevos incubados
por los padres. Las larvas obtenidas de la reproducción
natural, se extrajeron inmediatamente después de la
eclosión y fueron criadas en acuarios de 25L a
27.0±0.5oC, con fotoperíodo de 12-12h y pH de
7.5±0.5 y se alimentaron ad libitum, se
alternó artemia (Artemia franciscana) con
alimento para tilapia (30% proteína) pulverizado, cuatro
veces al día.

Post eclosión cada doce horas por un periodo de
25 días, se fijó una muestra en formalina al 5% y
luego de 24h se transfirió a alcohol al 50% para su
posterior observación. Las mediciones morfométricas
se realizaron cada 24h, bajo estereoscopio y microscopio con una
reglilla micrométrica con una precisión de 0.01mm y
el análisis del desarrollo larval, de acuerdo con Molina
(2008). El criterio para determinar la aparición de las
aletas se basó en la formación inicial de las yemas
o protuberancias de las aletas pares (pélvicas y
pectorales) y para las impares (dorsal, anal y caudal) se
utilizó la aparición por primera vez de los radios
y/o espinas (Molina 2008).

Las muestras preservadas se encuentran depositadas en la
Estación Piscícola Peñas Blancas del
Instituto Costarricense de Electricidad, San Ramón,
Alajuela, Costa Rica, con el número de catálogo
EP-PBL-09-02.

RESULTADOS

H. nicaraguensis presenta un comportamiento
parental de proteger los huevos y larvas, únicamente por
parte de la madre. Los huevos no son adheridos al sustrato, son
depositados directamente en el fondo del estanque, en un lugar
protegido, para no ser arrastrados por corrientes o movimientos
del agua. Los huevos eclosionan entre las 78h y 80h, son ovalados
con una longitud de 2.00±0.05mm y de ancho
1.55±0.05mm.

Fase de Protolarva: Esta fase se inicia con la
eclosión de la larva. El embrión recién
eclosionado mide en promedio 5.28±0.04mm de longitud total
(Lt), el saco vitelino es ovalado con un tamaño de
0.68±0.02mm (Cuadro 1), solamente en la zona caudal se
observan movimientos, mientras que la cabeza se mantiene
reposando en el fondo. La cabeza y los ojos se observan
claramente, no es evidente aún la boca ni las aletas
pectorales, además tienen la particularidad de que, a
pesar que emergen con las glándulas cefálicas, la
secreción de éstas no es suficiente para adherirlas
fijamente al sustrato (Fig. 1A).

A las 24h post eclosión, los ojos están
ligeramente desarrollados con poca pigmentación y se
observan los primordios de las aletas pectorales (Fig. 1B). A
partir de las 48h se puede ver la abertura bucal. Las seis
glándulas de adhesión de la cabeza se reducen
considerablemente de tamaño (Fig. 1C). A las 72h se
observan las branquias, las cuales no son cubiertas aún
por el opérculo (Fig. 1D). A las 96h se comienzan a forman
los primeros radios de la aleta caudal, el saco vitelino cambia
de una forma ovalada hacia una forma circular y el
opérculo cubre completamente las branquias (Fig. 1E). A
las 120h algunas larvas comienzan a nadar erráticamente, y
se comienzan a formar algunos radios en las aletas pectorales
(Fig. 1F). A las 144h todas las larvas comienzan a alimentarse y
se forman los primeros radios (sin segmentación) de la
aleta dorsal (Fig. 1G).

Fig. 1. Desarrollo larval de Hypsophrys
nicaraguensis: (A) 0h; (B) 24h; (C)
48h; (D) 72h; (E) 96h; (F) 120h; (G)
144h; (H) 168h; (I) 192h; (J) 216h;
(K) 240h; (L) 288h; (M) 312h; (N)
336h; (O) 480h.

Fig. 1. Larval development of
Hypsophrys nicaraguensis: (A) 0h; (B) 24h;
(C) 48h; (D) 72h; (E) 96h; (F) 120h;
(G) 144h; (H) 168h; (I)192h; (J)
216h; (K) 240h; (L) 288h; (M) 312h;
(N) 336h; (O) 480h.

Fase de Mesolarva: Esta etapa se inicia a las
168h con la formación de los primeros radios de las aletas
anal y dorsal. Luego comienzan a emerger los rudimentos de las
aletas pélvicas, a manera de un par de pequeñas
protuberancias. Posterioromente se inicia la separación
las aletas dorsal y anal de la aleta caudal y el saco vitelino es
reabsorbido casi completamente (Fig. 1H). A las 192h se observa
crecimiento de las aletas pélvicas aunque aún no el
desarrollo de los radios (Fig. 1I). A las 216h la
separación de la aleta caudal de las aletas dorsal y anal
es clara, pero aún persiste el pliegue que recubre a estas
últimas (Fig. 1J). Desde las 240h (Fig. 1K) y hasta las
28h no se observan cambios notables en estructuras externas, pero
si en cuanto a crecimiento. A las 288h se forman los primeros
radios de las aletas pélvicas y algunos radios de la aleta
dorsal comienzan a segmentarse (Fig. 1L).

A las 336h se observa el inicio de una
segmentación difusa en algunos radios de la aleta anal
(Fig. 1M).

Fase de Metalarva: Esta etapa comienza cuando se
forman las aletas pélvicas y se ha completado el
número común de espinas y radios en las aletas
impares. Sin embargo, en este caso las aletas pélvicas ya
se han formado durante la Fase de Mesolarva a las 288h. A las
432h se distinguen radios de espinas en aletas impares y las
aletas anal y dorsal alcanzan el mismo número de radios y
espinas de un adulto. Además, se observan 8 espinas y 6 a
7 radios en la aleta anal y 19 espinas y 9 a 10 radios en la
aleta dorsal (Fig. 1N).

Fase de Alevinaje: Entre las 456h y
las 480h surgen las primeras escamas en las larvas y se inicia
así la etapa de alevín (Fig. 1O). Los alevines
completamente formados tienen características distintivas
tales como perfil de la cabeza curvo, poca cantidad de
cromatóforos concentrados principalmente en la cabeza en
la parte superior por detrás del ojo, una delgada franja a
lo largo de la línea media del costado del cuerpo, otra
línea a lo largo de la base de las aletas dorsal y anal y
una concentración de cromatóforos formando una
mancha conspicua en el pedúnculo caudal. No se observa
concentración de cromatóforos en la zona media del
cuerpo donde en adultos existe una gran mancha
circular.

DISCUSIÓN

En cuanto a tiempos de desarrollo larval, se observa que
H. nicaraguensis presenta un desarrollo embrionario de
78h a 80h, el cual es un poco mayor que el de otras especies
cultivadas bajo las mismas condiciones tales como Amphilophus
rostratus (65h a 70h), Amphilophus citrinellus (70h
a 74h) y Amphilophus alfari (68h a 70h) (Molina 2008,
Molina 2009, Molina 2010).

El periodo en que las larvas consumen el saco vitelino y
comienzan a alimentarse exógenamente se da a las 144h y
coincide aproximadamente con el de Cichlasoma
nigrofasciatum, Cichlasoma managuense,
Cichlasoma sp, Herotilapia multispinosa,
Cichlasoma dimerus, A. rostratus, A.
citrinellus, A. alfari y Cichlasoma dovii
(Martínez & Murillo 1987, Rodríguez et
al. 1989, Murillo 1990, Murillo & Cabrera 1993, Meijide
& Guerrero 2000, Molina 2008, Molina 2009, Molina 2010, obs.
pers.), sin embargo a partir de la fase mesolarva se observa una
divergencia de crecimiento (tiempos de desarrollo larval) entre
algunas de las especies mencionadas, por ejemplo la fase
mesolarva en H. nicaraguensis inicia a las 168h, sin
embargo para A. citrinellus inicia a las 192h. H.
nicaraguensis entra a la etapa de alevinaje entre
las

456h y 480h al igual que A. rostratus (Molina
2008) pero distinto que C. sp y A. alfari las
cuales inician a las 504h (Murillo 1990, Molina 2009), en tanto
que A. citrinellus entra a esta etapa hasta las 744h
(Molina 2010).

Una característica particular de H.
nicaraguensis es que las larvas a pesar de eclosionar con
glándulas en la cabeza para adherirse al sustrato,
éstas parecen no ser funcionales, debido a que las larvas
luego de la eclosión permanecen en el fondo agrupadas pero
sin fijarse al sustrato, de tal manera que con una leve corriente
pueden ser desagrupadas. Este aspecto las hace muy diferentes al
resto de los cíclidos costarricenses, los cuales en su
totalidad se adhieren al sustrato en las fases
larvales.

REFERENCIAS

Animal World. 2009. Nicaragua Cichlid. (Consultado: 01
abril 2009, http://animal-world.com/encyclo/fresh/
cichlid/nicarag.php).

Bussing, W. 2002. Peces de las aguas continentales de
Costa Rica. Universidad de Costa Rica, San José, Costa
Rica.

Chakrabarty, P. & J. Sparks. 2007. Relationships of
the New World cichlid genus Hypsophrys (Agassiz 1859)
(Teleostei: Cichlidae) with diagnoses for the genus and its
species. Zootaxa 1523: 59-64.

Coleman, R. 1999. Cichlids of the rio
Puerto Viejo. Costa Rica. Cich. News Mag. 8:
6-12.

Fariñas, J.M. 2009. Hypsophrys
nicaraguensis. (Consultado: 01 de abril 2009,
http://atlas.drpez.org/ Hypsophrys_nicaraguensis).

Martínez, G. & R. Murillo. 1987. Desarrollo
larval de Cichlasoma nigrofasciatum (Günther), 1868
(Pisces: Cichlidae) en cultivos en laboratorio. Rev. Biol. Trop.
35: 113-119.

Meijide, F.J. & G. Guerrero 2000. Embryonic and
larval development of a substrate-brooding cichlid Cichlasoma
dimerus (Heckel, 1840) under laboratory conditions. J. Zool.
252: 481-493.

Molina, A. 2008. Desarrollo larval de Amphilophus
rostratus (Guill 1877) (Pisces:Cichlidae) cultivados en
laboratorio. Brenesia 70: 47-52.

Molina, A. 2009. Desarrollo larval de Amphilophus
citrinellus (Günter 1864) (Pisces Cichlidae) cultivados
en laboratorio. Brenesia en prensa.

Molina, A. 2010. Desarrollo larval de Amphilophus
alfari (Meek 1907) (Pisces Cichlidae) cultivados en
laboratorio. Brenesia 73-74: 103-107.

Murillo, R. 1990. Desarrollo larval de
Cichlasoma sp. (Pisces: Cichlidae) cultivados en
laboratorio. Brenesia 33: 1-13.

Murillo, R. & J. Cabrera. 1993. Desarrollo
embrionario, larval y del alevín de Herotilapia
multispinosa (Gunter 1868) (Pisces: Cichlidae), p. 11-17.
In Actas del Simposio "Investigación
Acuícola Acuacultura y Pesca en Centroamérica".
Heredia, Costa Rica.

Rodríguez, J., O. Alpirez & R. Murillo. 1989.
Desarrollo larval de Cichlasoma managuense (Pisces:
Cichlidae) en condiciones de laboratorio. Brenesia 31:
11-20.

AGRADECIMIENTOS

El autor agradece a Juan Rodríguez y Julio Gamboa
por su valiosa colaboración en el mantenimiento y cuidado
de los peces y al Instituto Costarricense de Electricidad de
Costa Rica y su Unidad de Cuenca del río Peñas
Blancas por el apoyo brindado a las investigaciones que se
desarrollan en la Estación Piscícola.

Autor:

Alex Molina Arias

Instituto Costarricense de Electricidad,
Estación Piscícola de la Unidad de Cuenca del
Río Peñas Blancas