Corynespora cassiicola (Berk. & M.A. Curtis) en el cultivo del tomate (Solanum lycopersicum L.)

El tomate (Solanum lycopersicum L.), es una especie de la familia de las solanáceas originaria de México y cultivada en todos los países por su fruto comestible. Se clasifica a nivel mundial como el segundo vegetal más importante, superado solo por la papa. En el mundo, ocupa unas 4 734 356 ha, con una producción anual de 159 millones de toneladas y un rendimiento de 33,58 t/ha). En Cuba, es la principal hortaliza, con una superficie de 54 955 ha a campo abierto, una producción de 601 000 t y un rendimiento de 10,93 t/ha (ONE, 2013).

Este cultivo es propenso al ataque de fitopatógenos, los cuales han sido una limitante común en la producción agrícola, problema que ha sido objeto de atención desde hace muchos años. En la actualidad una de las enfermedades fungosas que está afectando la producción en el territorio es la mancha anillada causada por Corynespora cassiicola (Berk. & M.A. Curtis), considerada importante en condiciones de clima con alta humedad atmosférica (Schlub, et al. 2009).

Según Farr y Rossman (2013) C. cassiicola afecta un amplio rango de hospederos con más de 350 especies distribuidas alrededor de 50 países tropicales y subtropicales, como el pepino (Cucumis sativus L.), frijol (Phaseolus vulgaris L.), calabaza (Curcubita pepo L.), papaya (Carica papaya L.), chícharo (Vigna unguiculata L.), soya (Glycine max L.), jamaica (Hibiscus sabdariffa L.), cereza de Barbados (Malpighia glabra L.), salvia roja (Salvia splendens Sellow ex J. A. Shultes), chile (Capsicum annuum L.), entre otros.

Origen y distribución mundial

La mayoría de los autores le atribuyen el origen mexicano, aunque existen otros que ubican su origen en América del Sur, entre Chile y Colombia, donde se encuentra en forma silvestre, al igual que todas las otras especies del reducido género. En la actualidad es una especie de gran y creciente importancia, donde destacan China, India, Estados Unidos, Turquía, Egipto, Irán, Italia y Brasil como los países de mayor superficie cultivada. No obstante, China es el exportador mundial por excelencia. De hecho, más del 80% de la producción en ese país se destina a la exportación con una tasa del 35% anual en el período 2007 – 2011 (De las Heras, 2013).

Producción mundial

Es una de las hortalizas más difundidas y de mayor valor económico. Su demanda y comercio aumentan con el paso de los años en el mercado internacional; este incremento anual se debe principalmente al rendimiento y en menos proporción a la superficie utilizada (Infoagro, 2011).

En la Tabla 1 se reflejan los valores en toneladas de los principales países productores en los años de 2007 a 2011. Como ocurre con la mayor parte de las hortalizas, China ocupa el primer puesto, con 48 576 853 toneladas producidas en 2011 (De las Heras, 2013).

Tabla 1. Principales países productores en los años 2007 a 2011 

Importancia en Cuba

Representa alrededor del 40 % de la superficie y de la producción de hortalizas, y ocupa dentro de ella el primer lugar; además del consumo fresco para la población, se destina al procesamiento industrial. Para la población cubana es esencial que responda a su demanda, pues es de gran consumo porque enriquece de forma nutritiva y funcional la dieta diaria (Casanova et al., 2010).

Además tiene efecto diurético, elimina el ácido úrico y reduce el colesterol. Por su elevada concentración de carotenoides, actúa como antioxidante al prevenir el envejecimiento celular y protege el organismo frente a los radicales libres y la aparición de cáncer, a la vez se aumenta la eficiencia del sistema inmunitario y se reducen las probabilidades de ataques cardíacos. Por la concentración de vitamina C, presenta propiedades antioxidantes que ayudan a neutralizar los radicales libres y a eliminar sustancias tóxicas. Además, contiene un 89,46 % de agua, por lo que favorece la hidratación del organismo (Carrera, 2012).

Enfermedades

Es una de las hortalizas más atractivas, pero muchas veces se ve afectada por la aparición de un gran número de enfermedades entre las que se encuentran: marchitez por Fusarium provocada por Fusarium oxysporum f.sp. lycopersici (Sacc) Snyder & Hansen, mancha bacteriana causada por Xanthomonas vesicatoria [Doidge] Dowson, tizón tardío causada por Phytophthora infestans (Mont de Bary), y tizón temprano cuyo agente causal es Alternaria solani (Sorauer) considerada de similar sintomatología a la mancha anillada (Martínez et al., 2007).

• Tizón temprano: Alternaria solani (Sorauer)

Es una de las enfermedades fungosas que más afecta en Cuba llegando a causar pérdidas en las cosechas hasta de un 80 %. Este ocasiona el daño en las hojas en forma de manchas circulares, con anillos concéntricos de color pardo oscuro. En ocasiones alrededor de las manchas se forma una zona estrecha clorótica. Cuando el ataque es intenso las hojas mueren. En los frutos se presenta con manchas hundidas de color pardo negruzco, que puede extenderse y cubrir casi la totalidad del fruto (De Antoni et al., 2009).

• Mancha Anillada por Corynespora cassiicola

Origen y distribución

La mancha anillada o tizón foliar causada por C. cassiicola, se considera una enfermedad fundamental en condiciones de clima con alta humedad atmosférica o en invernaderos (Schlub et al., 2009).

Es una enfermedad que puede ser encontrada en muchas regiones húmedas y cálidas. En los invernaderos es más común que el tizón temprano, sus síntomas se parecen y el diagnóstico sólo puede llevarse a cabo con la ayuda de un microscopio. Desde un punto de vista académico, ambas enfermedades son tratadas por igual con respecto a las recomendaciones de manejo (Ramírez, 2014).

Ha sido reportado como un patógeno foliar con un amplio rango de hospedantes en áreas de países tropicales y subtropicales. Además de ser polífago, es decir, que infecta numerosas especies tanto malezas como ornamentales, aunque también crece como endófito o saprófito (Gond et al., 2007).

Este patógeno fue identificado por primera vez en los EE.UU. en 1945, con el nombre de Helminthosporium vigna (Almeida et al., 1976). El primer reporte de C. cassiicola en Lycopersicum esculentum (Mill.) fue por F.C. Deighton en Sierra Leone (Wei, 1950), seguido por la India (Mohanty y Mohanty, 1955), Queensland, Australia (Simmonds, 1958) y los Estados Unidos (Blazquez, 1972).

La enfermedad se ha informado en casi todos los países tropicales y subtropicales. En Panamá fue notificado por primera vez en tomate por Esquivel (1975). En los años 2008 y 2009, el autor detectó focos de mancha anillada por C. cassiicola en pequeñas plantaciones en la provincia de Panamá Oeste. Estos focos de la enfermedad se mostraron destructivos, por lo que se hicieron análisis fitopatológicos (Esquivel, 2009).

Clasificación taxonómica

Según Ellis y Holiday (1971) C. cassiicola se clasifica:

Reino: Fungi

Phylum: Ascomycota

Clase: Dothideomycetes

Subclase: Pleosporomycetidae

Orden: Pleosporales

Familia: Corynesporascaceae

Género: Corynespora

Especie: C. cassiicola

C. cassiicola (Berk. & M.A. Curtis) C.T. Wei, (1950)

Sintomatología

La mancha anillada por C. cassiicola se caracteriza por presentar manchas en las hojas que comienzan en las más viejas y aumentan de tamaño, progresando hacia las partes más jóvenes de la planta. Se forman lesiones que colapsan rápido, pero el tejido de la hoja permanece unido a la planta. También ocurren lesiones en pecíolos, tallos y frutos. La enfermedad reduce el desarrollo vegetativo, el rendimiento y la calidad de los frutos, que los hace inútiles para la comercialización (Albuquerque, 2012).

En las hojas, los síntomas iniciales son lesiones pequeñas necróticas con centros café claro y márgenes oscuras rodeadas con un halo (anillo) amarillo característico de la enfermedad debido a la síntesis de una toxina específica de proteína llamada cassiicolin. Luego se forman manchas algo redondas de 1 cm de diámetro con centros hundidos de color café claro. Las lesiones individuales a menudo se juntan y atizonan las hojas (Ramírez, 2014).

La unión de dos o más lesiones en un foliolo pueden dar lugar al colapso rápido del tejido foliar, aunque éste permanece unido al foliolo; en cultivares de alta susceptibilidad las lesiones pueden llegar a ser difíciles de contar (Blazquez, 2001).

En la soya se inicia con puntuaciones pardas con halo amarillento que evolucionan a grandes manchas circulares castaño claro a castaño oscuro. Estas manchas forman círculos concéntricos en cuyo centro se ven puntuaciones, y en variedades más susceptibles pueden llegar a sufrir defoliación. La pudrición radicular se presenta con mayor frecuencia en la siembra directa, después de la muerte de la planta, en suelos húmedos la raíz aparece cubierta por una camada negra de conidióforos y conidios (Anónimo, 2010).

Las lesiones del tallo y de los peciolos son de color castaño y de forma oblonga a elongada, recordando a aquellas que se producen en las hojas. Las lesiones punteadas incrementan su tamaño de forma rápida y pueden llegar a rodear el peciolo y el tallo acelerando el colapso de los foliolos. La necrosis de los foliolos y hojas suele ocurrir en forma rápida dando la apariencia de una muerte súbita (Blazquez, 2001).

Según Schlub et al. (2009) si las condiciones son favorables, afecta el tallo de la planta al producir muerte regresiva hasta la raíz. Sobre los tallos necrosados se detallan numerosas esporulaciones de color negro. En el fruto, se definen manchas pequeñas café, poco hundidas y a medida que la fruta madura y se desarrolla la enfermedad, las lesiones se vuelven más largas, oscuras y con anillos concéntrico, resultando en áreas grandes muy hundidas debido a la unión de las lesiones.

A menudo él micelio puede ser de color gris oscuro a negro en el centro de las lesiones más viejas. Los síntomas pueden confundirse con la mancha bacteriana y el tizón temprano, sobre todo en las fases tempranas. Por esa razón, puede ser necesaria la ayuda del microscopio para identificar apropiada de la enfermedad (Ramírez, 2014).

Dada la agresiva infestación con la que se manifiesta en condiciones ideales para su desarrollo, puede ocasionar alteraciones serias, resaltándose algunas como la caída temprana de las hojas y la consecuente pérdida del rendimiento y calidad de los frutos (Balardin, 2002).

Etiología

C. cassiicola tiene la particularidad de desarrollar estructuras de dispersión (conidios) de formas alargadas y septadas por tabiques transversales. Presenta conidióforos rectos, tabicados, simples y en ocasiones ramificados, de color castaño oscuro, lisos, septados, de 120-800 mm, que se originan de una célula de base hinchada con el ápice algo más claro y con cicatriz conidial marcada (Sandoval, 2003).

Ramírez (2014) señaló que C. cassiicola en S. lycopersicum presenta conidióforos erectos y solitarios, de color café claro, los cuales miden 205-725 &&µ de longitud por 5-8 &&µ de ancho. Las conidios pueden ser solitarios o en cadena, de forma obclavada a cilíndricas, rectos o curvados, subhialinos a café claro, 22-300 & &µm de longitud por 5-10 &&µ de ancho en la base, con 7-11 pseudoseptos.

Los conidios solitarios, catenulados, variables en forma al igual que su tamaño, obclavados, cilíndricos, rectos a curvos, de coloración olivo pálida, de 45-200 x 10-20 mm, y se originan ya sea solitarios o en cadenas, con base hinchada e hilum marcado de color pardo oscuro protuberante. Se adelgazan y aclaran hacia el ápice. Poseen numerosos pseudoseptos (4-20) que también pueden ser rectos o curvos (Cutrim y Silva, 2003).

Condiciones climáticas

Aparece en cualquier fase cuando las condiciones son favorables, con humedad relativa por encima del 80 %, temperaturas entre 18 a 30 ºC y períodos de follaje mojado por más de 24 horas. Sin embargo, en periodos secos se inhibe la infección sobre el cultivo (Ferrer, 2006).

Esta enfermedad está causada por un microorganismo que sobrevive en el suelo, con o sin presencia de rastrojos. Este patógeno sobrevive en el suelo aunque no estuvieran los rastrojos y es muy polífago. La enfermedad puede extenderse de forma rápida bajo condiciones de humedad y calor en invernaderos y el campo, y causar destrucción de gran cantidad de follaje. Las condiciones óptimas para el desarrollo es de 20 a 28 ºC, pero la infección se produce entre 16 a 32 ºC (Yánez, 2008).

Según Ramírez (2014) la reducción de los niveles de humedad en el invernadero previene la germinación de las esporas fungosas, ya que los períodos largos de alta humedad relativa favorecen la enfermedad. La poda apropiada de hojas ayuda a mejorar la corriente de aire dentro del follaje y las hojas se secan más rápido.

Epidemiología

Se disemina por sus conidios llevados por el viento o la lluvia en condiciones cálidas y húmedas, se conserva en el suelo y sobrevive en restos de cosecha en forma de esclerocios donde permanece viable por más de dos años, y en plantas voluntarias y malezas. Causa daño en hojas, tallos, frutos y raíces; con síntomas que varían desde puntuaciones decrecientes (hundidas) en tallos, frutos y raíces, hasta grandes manchas anilladas en las hojas (González et al., 2014).

Manejo de la enfermedad

Las principales estrategias para el manejo de la enfermedad incluyen el uso de cultivares tolerantes, semillas tratadas, uso de prácticas culturales (rotaciones, fechas de siembra, fertilización), y la aplicación foliar de fungicidas. El control químico constituye una herramienta muy útil que debe formar parte de una estrategia definida de manejo integrado de las enfermedades (Anónimo, 2010).

Según Date et al. (2004) el método de control más efectivo se basa en la aplicación de fungicidas preventivos en forma oportuna, antes de presentarse los síntomas. Un programa de aspersión que incluya famoxate, pyraclostrobin, boscalid, azoxystrobin o Trifloxystrobin puede proporcionar excelentes resultados si se lleva a cabo en rotación con fungicidas del amplio espectro, como el clorotalonil y mancozeb, para el manejo integrado.

Es necesario enfatizar sobre el momento oportuno para el control químico, considerado dentro del manejo integrado de enfermedades (MIE) como el último recurso disponible a seguir. Entre los fungicidas más recomendados para el control de esta enfermedad están los triazoles, bencimidazoles y estrobirulinas, considerados. Si la aplicación se realiza tardía, llevará a un mayor número de aplicaciones, dando como resultado menor eficiencia de control y en definitiva un aumento de los costos operativos (Tejerina, 2007).

Conclusiones

Este trabajo muestra la importancia que reviste la enfermedad Mancha Anillada causa por Corynespora cassiicola (Berk. & M.A. Curtis) la cual afecta un amplio rango de hospederos con más de 350 especies distribuidas alrededor de 50 países tropicales y subtropicales. En el se abordan aspectos importantes de la identificación correcta, así como el conocimiento de su biología y epidemiología; aspectos de relevancia cuando se utilizan métodos y medios selectivos y de bajo impacto ambiental en vez de plaguicidas de amplio espectro. Esta posee gran semejanza con el Tizón Temprano de la papa y el tomate causada por Alternaria solani (Sorauer), situación que hace encontrar referencias de manejo de las dos de manera similar lo cual no es conveniente al reconocer que son dos agentes patógenos diferentes.

Referencias bibliográficas

• 1. Albuquerque, R. 2012. Evaluación de prácticas de manejo para la mancha por Corynespora en el cultivo de tomate. [En línea]. Disponible: http://www.buscagro.com/detalles/Evaluacion-de-practicas-de-manejo-para-la-mancha-por-Corynespora-en-el-cultivo-d…_66202.htm Consultado: 27 de julio de 2014.

• 2. Almeida, A.; Machado, C.; Ferreira, L.; Lehman, O.; Antonio H. 1976. Ocorrência de Corynespora cassiicola (Berk. & Curt.) Wei no Estado de São Paulo. Fitopatologia Brasileira. 1:111-112.    

• 3. Anónimo. 2010. Novedades en el manejo de las enfermedades de fin de ciclo en Soja. [En línea]. Disponible: http://agrolluvia.com/wp-content/uploads/2010/06/Novedades-en-el-manejo-de-enfermedades-de-fin-de-ciclo-en-soja.pdf Consultado: 6 de junio de 2014.

• 4. Balardin, R. 2002. Doenças da soja Ed. Santa María. 36 – 55p.

• 5. Blazquez, C.H. 1972. Target spot of tomato. Plant Dis. Reptr. 56: 243-245.

• 6. Blazquez, C. 2001. La mancha diana. En Plagas y enfermedades del tomate. The American Phytopathology Society. Ediciones Mundi-Prensa. Madrid. 23p.

• 7. De Antoni, E.; González, A.; Del Carmen, E. 2009. Tomate destinado a la industria. Universidad Nacional de Catamarca, Facultad de Ciencias Agrarias, Cátedra de Horticultura y Economía Agraria. 35p.

• 8. Carrera, M. 2012. Salud y buenos alimentos: Clasificación y propiedades del Tomate (Solanum lycopersicum L.). [En línea]. Disponible en: http://www.martincarrera.com/category/verduras-y-ensaladas Consultado: 18 de mayo de 2013.

• 9. Casanova, S.; Gómez, O.; Cardoza, H.; Piñeiro, F.; Hernández, C.; Murguido, A.; Fundora, L.; Hernández, A. 2010. Guía Técnica Para La Producción del Cultivo del Tomate. 2da ed. La Habana, Cuba: Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales.

• 10. Cutrim, A.; Silva, G. 2003. Patogenicidad de Corynespora cassiicola a diferentes especies de plantas. Fitopatología Brasileira. 28:193-194.

• 11. Date, H.; Kataoka, E.; Tanina, K.; Sasaki, S.; Inoue, K.; Nasu, H.; Kasuyama, S. 2004. Sensitivity of Corynespora cassiicola, causal agent of Corynespora target spot of tomato, to thiophanate methyl and diethofencarb. Japanese Journal of Phytopathology. 70: 7-9.

• 12. De las Heras, J. 2013. Economías de "semi-libre" mercado. [En línea]. Disponible: http://www.hortoinfo.es/index.php/noticias/1543-tomate-mundo-15-07 Consultado: 20 de junio de 2014.

• 13. Ellis, B.; Holiday, P. 1971. Corynespora cassiicola (Berk. & Curt.) Wei. Commonwealth Mycological Institute Descriptions of Fungi and Bacteria No. 31, Sheet 303. Kew, Surrey, England.

• 14. Esquivel, E. 1975. La podredumbre del fruto del Tomate por Helminthosporium carposaprum Pollack. En Panamá. Rev. Fitopatologia. 10(1): 45-46.

• 15. Esquivel, E. 2009. El Tizón Foliar del Tomate (Lycopersicum esculentum Mill.) causado por Corynespora cassiicola (Berk. & Curt.) Wei. (Deuteromicete, Dematiaceae). [En línea]. Disponible en: http://agrociencia-panama.blogspot.com/2009/09/el-tizon-foliar-del-tomate-lycopersicum.html Consultado: 26 de abril de 2014.

• 16. Farr, D.; Rossman, A. 2013. Fungal Databases. Systematic Mycology and Microbiology Laboratory. ARS, USDA. [En línea]. Disponible en: http://nt.ars-grin.gov/fungaldatabases/. Consultado: 5 de febrero de 2013.

• 17. Ferrer, A. 2006. Comportamiento y control de la enfermedad tizón de fuego causada por el hongo Corynespora cassiicola (Berk & Curt) Wei. en el cultivo del pepino (Cucumis sativus L.) en sistemas de Organopónicos en la provincia de Camagüey y su relación con otros patógenos fúngicos presentes en el cultivo. Fitosanidad. 9(4):67.

• 18. Gond, K.; Verma, C.; Kumar, A.; Kumar, V.; Kharwar, N. 2007. Study of endophytic fungal community from different parts of Aegle marmelos Correae (Rutaceae) from Varanasi (India). World J Microbiol Biotechnol. 23:1371-1375.

• 19. González, E.; Subero, L.; De la Llama, C. 2014. Estudio comparativo de las características culturales y de la patogenicidad de cinco aislamientos de Corynespora cassiicola (Berk. and Curt) Wei. [En línea]. Disponible en: http://www.researchgate.net/publication/48222345_Estudio_comparativo_de_las_caractersticas_culturales_y_de_la_patogenicidad_de_cinco_aislamientos_de_Corynespora_cassiicola_%28Berk_and_curt%29_Wei Consultado: 13 de abril de 2014.

• 20. Infoagro. 2011. Cultivos hortícolas en invernadero. Curso a distancia. [En línea]. Disponible en: http://www.infoagro.com/hortalizas/tomate.htm. Consultado: 16 de septiembre de 2011.

• 21. Martínez, E.; Barrios, G.; Revestí, L.; Santos, R.; Rodríguez, A.; Hernández, C. 2007. Manejo Integrado de Plagas. 1ra ed. Cuba: Grupo Bou, Tarragona, España.

• 22. Mohanty, N.; Mohanty, W. 1955. Target leaf spot of tomatoes. Sci. and Culture Calcutta. 21: 330-332.

• 23. ONE. 2013. Oficina Nacional de Estadísticas de Cuba. 13 p. [En línea]. Disponible: http://www.one.cu/acc.2010/esp/09-tabla-cuadro.htm.3p. Consultado: 15 abril 2013.

• 24. Ramírez, J. 2014. Enfermedades fungosas aéreas del tomate. [En línea]. Disponible: /trabajos101/enfermedades-fungosas-aereas-tomate/enfermedades-fungosas-aereas-tomate2 Consultado: 6 de marzo de 2014.

• 25. Sandoval, I. 2003. Fruit rot and leaf spot caused by Corynespora cassiicola on tomato in Cuba. CABI Abstract.

• 26. Schlub, L.; Smith, J.; Datnoff, E. 2009. An Overview of Target Spot of Tomato caused by Corynespora cassiicola. ISHS. Act Horticulture 808: II International Symposium on Tomato Diseases.

• 27. Simmonds, H. 1958. Science Branch, Plant Pathology Section. Qd. Dept. Agric. Rept. 58-59p.

• 28. Tejerina, N. 2007. La mancha anillada de la soya (Corynespora cassiicola). Manual de difusión técnica de la soya. Departamento de Fitopatología. Fundacruz. 101p.

• 29. Wei, T. 1950. Notes on Corynespora. Mycological papers. 34: 1-10

• 30. Yánez, J. 2008. Alternativas para el control de enfermedades y plagas en horticultura orgánica urbana. Biorganix Mexicana. [En línea]. Disponible en: http/agroecología.net/congresos Consultado el 31 diciembre de 2008.

Autor:

MSc. Jorge Ruíz Hernández

Dr. C. Mayra Echemendía Pérez

Centro laboral: Universidad Agraria de la Habana "Fructuoso
Rodríguez Pérez", Facultad de Agronomía, Cuba