- Resumen
- Bioquímica de
mineralización de lignina - Uso de las enzimas de hongos
maderables - Conclusión
- Bibliografía
Los hongos maderables de la llamada "podredumbre
blanca", con sus enzimas
ligninolíticas degradan una diversidad de polímeros
orgánicos complejos, algunos contaminantes ambientales,
con una estructura
química
similar a la lignina. El objetivo de
esta breve revisión es: analizar aplicaciones de estos
hongos y sus enzimas, en la mineralización de
xenobióticos que dañan el ambiente,
como: colorantes, aromáticos sencillos y
policíclicos, bifenilos policlorados, herbicidas,
clorofenoles, nitroaromáticos, etc., como estrategia de
biorremediación en la recuperación de recursos
naturales: aguas y suelos.
Palabras clave: Biotecnología ambiental, químicos
recalcitrantes, sistemas
fúngicos enzimáticos extracelulares.
I. Introducción.
En la naturaleza,
los hongos de la podredumbre blanca (PB) son basidiomicetos,
comunes en bosques de pino y encino (Christian et
al.,2005), la nominación de hongos de la PB, deriva de
su capacidad de mineralización de la lignina y sus
derivados que le da a la madera un
aspecto blanquecino (Pointing, 2001), estos hongos realizan una
función
natural esencial en la conversión de lignina cuya producción es de 20.3 x1012
Kg./año, este es un polímero polifenólico
heterogéneo que se degrada por oxidación. El
reciclaje de
lignina por hongos de la PB, es un factor fundamental del ciclo
del carbono en los
bosques, una de las mayores reservas de carbono orgánico
del suelo.
II. Bioquímica
de la mineralización de la lignina.
Los hongos de la PB, secretan una o más de las
tres enzimas extracelulares oxidativas esenciales en la
mineralización de lignina: la lignina-peroxidasa (LiP,
E.C.1.11.1.14) que por síntesis
endógena de H2O2, oxida veratril
alcohol, a la
vez oxida compuestos aromáticos no fenólicos, en la
reacción se generan radicales arilo y alquilo que se
anabolizan intracelularmente; la manganeso-peroxidasa (MnP, E.C.
1.11.1.13) que oxida componentes fenólicos de la lignina,
mediante la reacción de oxidación del
Mn2+ a Mn3+ , la cual es dependiente del
H2O2, (Wesenberg et al.,2003); y la
lacasa (Lac, E.C. 1.10.3.2), una fenol oxidasa con cobre
(Leonowitz et al.,2001), que oxida anillos de la lignina
(Pérez et al.,2002). El patrón de actividad
de estas enzimas es específico del género y
especie de hongo de la PB involucrado, algunos excretan la LiP,
la MnP y no la Lac ó la MnP, la Lac y no la LiP; existen
otras enzimas que están indirectamente asociadas con la
mineralización de lignina: como la glioxal oxidasa (E.C.
1.2.3.5) y la superóxido dismutasa (E.C. 1.15.1.1) que
sintetiza H2O2 necesario, para la actividad
de la LiP y la MnP; mientras otras enzimas fúngicas
funcionan como enlace entre las rutas de mineralización de
la lignocelulosa, como: la glucosa
oxidasa (E.C. 1.13.4), la aril alcohol oxidasa (E.C. 1.13.7), la
celobiosa quinona oxidorreductasa (E.C.1.15.1) y la celobiosa
deshidrogenasa (E.C.1.199.18), según se reporta en la
literatura
(Leonowicz et al., 1999; Pointing, 2001).
La síntesis fúngica de la LiP y la MnP se
realiza bajo una alta tensión de oxígeno, se reprime en agitación o
cuando los hongos de la PB, se cultivan en medio líquido,
sin embargo la Lac se sintetiza sólo en agitación,
estas tres enzimas son inespecíficas y se inducen en
condición limitante de nutrientes, como la fuente de
nitrógeno, (Christian et al., 2005), este complejo
enzimático inespecífico fúngico
extracelular, tiene potencial en la eliminación de
xenobióticos con estructura química similar a la
lignina (Pointing, 2001) tales como: aromáticos,
nitroaromáticos, aromáticos policíclicos,
herbicidas, pesticidas, detergentes clorofenoles y colorantes
(Scheel et al., 2000).
Actualmente el hongo de la PB del tipo Phanerochaete
chrysosporium, así como sus enzimas se utilizan en la
eliminación de contaminantes xenobióticos
insolubles, con resultados mejores que con bacterias
(Cameron et al., 2000; Shah y Nerud, 2002).
III. Uso de las enzimas de
hongos maderables.
En la naturaleza los xenobioticos que contaminan el
ambiente susceptibles de eliminar con hongos de la PB y/o con sus
enzimas extracelulares son:
III. 1 Colorantes
En la industria
textil se estima que del 10-14% de los colorantes, después
del teñido de telas, se vierten en efluentes de agua dulce,
los más comunes son: azo, trifenilmetano o
polimérico/heterocíclico, estables a la acción
degradadora por la microbiota natural, dada la similitud
química de estos con los compuestos de los procesos
vitales celulares. Para disminuir ese impacto negativo, existe la
alternativa de usar hongos de la PB y/o sus enzimas
extracelulares inespecíficas que oxidan la lignina
(Pointing, 2001). Al respecto, Levin et al., (2004) investigaron
26 hongos de la PB en la decoloración de: verde de
malaquita, azure B, poli-R-478, antroquinona azul, rojo congo y
xilidina en agar extracto de malta y enriquecido con el
colorante. Los resultados señalan que los hongos
sintetizaron la LiP, la MnP y la Lac para eliminar los
colorantes; incluso una nueva especie: Coriolus versicolor f
antarcticus, redujo en un 28% la xilidina, en un 30% la poli
R-478, en un 43% el azul brillante de Remazol R, en un 88% el
verde de malaquita y en un 98% el índigo carmín en
60 minutos.
Keharia y Madamwar en el 2002, investigaron en
Trametes versicolor en medio de cultivo líquido, la
degradación de colorantes. Los resultados indicaron que el
amarillo dorado R, el violeta 5, el azul 28 y el rojo Ponceau 4R
a concentración de 80 ppm se mineralizaron en 72 h de
incubación; mientras el negro 5 a 40 ppm, en 5
días, mientras que no se degradaron, ni el rojo 152, ni
azul novatito BC S/D.
Los investigadores Rodríguez et al.,
(1999) analizaron el efecto de extractos fúngicos
enzimáticos extracelulares crudos de T. hispida y
Pleurotus ostreatus, en la eliminación de 23
colorantes. Los resultados mostraron una alta actividad de la MnP
y de la Lac de P. ostreatus asociada con la
degradación de los colorantes, la adición
intermitente de la MnP de P. chrysosporium en la
oxidación del poli R-478 y de cristal violeta en un
reactor, la que aumento en un 70% la decoloración del
cristal violeta y en un 30% la del poli R-478 en 2 h (Moldes
et al., 2003), esto demuestra el potencial de estos
extractos fúngicos extracelulares para eliminar colorantes
en el suelo y el
agua.
III. 2 Aromáticos
En la biorremediación de ambientes contaminados
con xenobioticos aromáticos, se recomienda aplicar hongos
de la PB. Demir (2004) investigó el efecto de T.
versicolor sobre la mineralización de benceno y
tolueno a concentración de: 50, 100, 200, 250 y 300 mg/L,
en medio de cultivo liquido, a pH 5 y
28º C en agitación. Los resultados indicaron que
T. versicolor consumió el tolueno y el benceno en
concentración de 50 mg/L a las 4 h; de 300 mg/L en 36 h,
del tolueno y en 42 h con el benceno.
La eficiencia de
P. chrysosporium NRRL 6361 y P. pulmonaris CBS
664.97 para la mineralización de mezclas de
aromáticos se evaluó en un suelo no estéril
contaminado. Se observo que P. chrysosporium NRRL 6361 y
P. pulmonaris CBS 664.97 degradaron naftaleno,
tetraclorobenceno e isomeros de dicloroanilina en 30 días
(D´Annibale et al., 2005).
III. 3 Hidrocarburos
aromáticos policiclicos (HAP)
Los HAP son compuestos homólogos de benceno
formados por 2 o más anillos fusionados, que se liberan en
emisiones industriales, durante la combustión incompleta de la gasolina en
automotores, en plantas de
generación de energía, naturalmente en
depósitos de carbón, en el proceso de
transformación de derivados aromáticos de terpenos,
esteroles, quinonas etc., sin embargo estos compuestos son
recalcitrantes y potenciales carcinogénicos. La literatura
reporta que los hongos de la PB, así como sus extractos
extracelulares, tienen la capacidad potencial para la
degradación de HAP, por ello son una alternativa en la
biorremediación de ambientes contaminados con estos
poliaromáticos (Clemente et al., 2001). Por que
como se menciono, los hongos de la PB sintetizan las enzimas
ligninolíticas que oxidan los anillos de los HAP,
según lo reporta Novotny et al., (2000) en un
estudio con Ierpes lacteus en un suelo contaminado
artificialmente con HAP y en un medio líquido; I.
lacteus degrado HAP de 3 y 4 anillos, aunque en suelo
estéril no sintetizó la Mn-peroxidasa; pero en
cultivo estático con una concentración de amonio de
45mM, produjo: la LiP, la MnP y la Lac.
Otra investigación reporto que T.
versicolor sintetizo una Lac en medio de cultivo
estático contaminado artificialmente con fenantreno en
concentración de 100 mg/L, la Lac oxido el fenantreno en
un 46% y en un 76.5% a una concentración de 10 mg/l a las
36 h, a pH 6 a 30º C (Han et al., 2004).
En general para que los hongos de la PB y su sistema
ligninolítico sean más eficientes en la
mineralización de los HAP, es necesario incrementar la
solubilidad de los HAP, con la adición de un detergente.
Un estudio con P. chrysosporium y la adición del
tween 80, facilito la degradación de fenantreno, pireno y
benzo[a]pireno en un reactor de contacto biológico
rotatorio (RBC), donde los resultados mostraron que el tween 80
aumento la solubilidad de los HAP, para hacerlo disponible al
sistema enzimático ligninolítico de P.
chrysosporium que los oxido más (Zheng y Obrad 2002).
Lo anterior apoya la aplicación de los complejos
enzimáticos extracelulares fúngicos de hongos de la
PB en ambientes contaminados con HAP.
III. 3. 1 Degradación de HAP con hongos
micorrizicos y de la PB.
Por otra parte, existe investigación sobre la
interacción de los hongos de la PB y los
del tipo ectomicorrizico, en la mineralización de HAP de
3-7 anillos en suelos estériles y no estériles
"in vitro". En donde los resultados mostraron una
mineralización de entre 88.5-92.7%, de los HAP de 3
anillos, de entre un 83.4-87.4% de 4 anillos y de entre un
22-42.1% de 5-7 anillos en 3-12 días, en suelo no
estéril. Además de que los hongos de la PB y
ectomicorrizicos, oxidaron en un 12.6, 37.9 y 9.4% los HAP en
suelo estéril, con alto contenido de materia
orgánica, y los eliminaron entre un 29-42% en compuestos
de 5-7 anillos, en 287 días en suelo no estéril,
rico en materia orgánica (Gramss et al.,
1999).
III. 4 Bifenilos policlorados (BFP).
Los BFP se utilizan en la industria como fluidos
dieléctricos e hidráulicos, como diluyentes
orgánicos, plastificantes, etc., por su estabilidad
química, son recalcitrantes a la biodegradación,
por ello, causan serios problemas de
contaminación, por esa razón existen
estrategias de
biorremediación para su eliminación. Diversos
reportes en la literatura muestran la capacidad degradativa de
los hongos de la PBa sobre los BFP, por ejemplo: 4 cepas de P.
ostreatus mineralizaron en un 40% el Delor 103 en 2 meses
(Kubatova et al., 2001). Investigación con T.
versicolor sobre la mineralización de BFP
radiomarcados con C,14 con la adición del
detergente Triton X-100, probo que T. versicolor oxido en
un 12% los BFP con el Triton X-100, el cual incremento la
solubilidad y en consecuencia la producción de
14CO2 por el hongo (Beaudette et
al.,2000).
Las enzimas del tipo de la Lac de T versicolor y P.
ostreatus se usaron en la oxidación de bifenilos
policlorados hidroxilados (BPH). La Lac de T. versicolor
hidrolizo más los BPH, que la de P. ostreatus, el
3-hidroxi bifenilo fue más resistente a la
mineralización por las lacasas que sus análogos 2-4
hidroxilados (Keum y Li, 2000), lo anterior muestra la
capacidad de los hongos de la PB en la eliminación de
BFP.
III. 5 Pesticidas.
Son los compuestos que contaminan aguas superficiales y
subterráneas, causan un grave problema ambiental, pues
algunos de estos químicos son carcinogénicos,
más por su bioaumentación a través de la
cadena
alimenticia, son de alto riesgo para la
vida, por eso es necesario su tratamiento mediante
biorremediación para minimizar o reducir su negativo
impacto
ambiental. Los hongos de la PB y sus enzimas
ligninolíticas son un recurso viable en la
eliminación de los pesticidas o de algunos de sus
componentes como lo reporta Hiratsuka et al., 2001 con
Coriolus versicolor, que oxido cloronitrofen y nitrofen.
Un estudio en medio líquido demostró que C.
versicolor, Hypholoma fasciculare y Stereum
hirsutum mineralizaron en un 86% diuron, atrazina y la
terbutilazina y en un 44% el metalaxil, en 42 días
(Bending et al., 2002). Otros hongos como Bjerkandera
adusta cepa 8258, P. ostreatus 7989 y P.
chrysosporium 3641 degradan: azinfos-metil phosmet como lo
reportan en el 2003, Jáuregui et al., "in
vitro", en el cual, los hongos oxidaron entre un 50-96% el
herbicida en 4 días.
En general los detergentes aumentan su solubilidad del
complejo enzimático de los hongos de la PB, como lo
reportan Hirai et al., 2004, con el tween 80, el cual
facilito la actividad de la Mn-P de la disminución en la
concentración de metoxiclor en un 65% en 24
h.
III. 6 Clorofenoles.
Millones de toneladas de este tipo de aromáticos
se producen cada año, uno de los más utilizados es
el pentaclorofenol (PCF), que se utiliza como conservador de la
madera, en el blanqueo de la pulpa, en consecuencia, efluentes
industriales contienen fenoles clorinados, altamente
tóxicos para la vida como: el 2,4,6-clorofenol,
carcinogénico para animales,
ó el p-clorofenol posible carcinogénico en
humanos. Actualmente la atención se centra en la disposición
final de clorofenoles al ambiente, por los efectos tóxicos
señalados y porque son precursores de dioxinas.
Investigaciones con hongos de la PB sobre la
degradación de compuestos clorofenólicos, muestran
que T. versicolor crecido en paja de trigo produjo la
mayor deshalogenación durante la mineralización de
PCF; T. versicolor degrado el PCF en suelo no
estéril en comparación con el suelo control sin el
hongo, donde oxido en mayor proporción pentacloroanisol
comparado con P. chrysosporium en medio líquido, lo
que hace evidente su uso potencial en biorremediación de
suelos (Walter et al., 2004). Shim y Kawamoto 2002,
realizaron un estudio con la Li-P de P. chrysosporium en
reactor de lecho empacado, donde demostraron la
mineralización de PCP en un 80%.
Zouari et al., (2002) investigaron el complejo
enzimático de P. chrysosporium suspendido e
inmovilizado, el cual degrado 4-clorofenol (4-CF) en un reactor
estático, en un rotatorio y en matraz. Los resultados
mostraron la mayor oxidación del 4-CF en el reactor
rotatorio que en el matraz, aunque en medio de cultivo se reprime
la expresión de la Li-P y la Mn-P.
III. 7 Nitroaromáticos.
Estos son compuestos como: el nitrobenceno, el
nitrotolueno, los nitrofenoles y los nitrobenzoatos, se utilizan
en síntesis de pesticidas, explosivos, colorantes, y
farmacéuticos, pero son un problema ambiental por su
recalcitrancia. Ciertos nitroaromáticos son tóxicos
para humanos y animales. Investigación reporta que los
hongos de la PB oxidan nitroaromáticos, como el
trinitrotolueno (TNT) son una alternativa en la
recuperación de ambientes contaminados con estos
compuestos. Sin embargo no existe suficiente información en la literatura de
aislamientos de hongos de la PB en sitios contaminados con TNT,
aunque algunos géneros de hongos filamentosos del suelo
tienen esa capacidad oxidativa (Bennett el al., 1995). Kim
y Song, (2003) con Irpex lacteus estudiaron la
degradación de 2,4,6-trinitrotolueno "in vitro" en
cultivo estático y agitación, los resultados
mostraron que la mineralización de TNT fue mayor en
condición estática,
que en agitación con adición de tween 80 al 1%, se
aumento la solubilidad del TNT en consecuencia su
oxidación en un 30.57%, en comparación con la
condición estática. Otros trabajos "in
vitro" prueban que T. trogii BAFC 463 degrada
nitrobenceno y antraceno en un 90 % en concentración de
250-500 ppm, en 24 días. Además se observo una
mayor producción de la Lac en comparación con la
MnP y la LiP, lo que sugiere que la actividad de la Lac esta
relacionada con la mineralización de estos compuestos
(Levin et al.,2003).
III. 8 Otros aromáticos.
Existen otros compuestos sintéticos que por su
estructura y su composición química compleja no se
investigan, pero evidencia sugiere que pueden ser degradados y/o
mineralizados por el sistema enzimático de los hongos de
la PB como: C. versicolor, Funalia trogii, P.
chrysosporium y P. pulmonaris en la
decoloración de vinasas en cultivo estático. Los
reportes al respecto muestran que no solo decoloran las vinasas
sino también reducen su demanda
química de oxígeno (Kahraman y Yesilada, 2003).
Otro estudio demostró la capacidad oxidativa de P.
crhysosporium, P. ostreatus, Lentinus edodes, T. versicolor
en un licor residual del molido de pulpa y papel en un medio
plástico
poroso, donde los hongos de la PB oxidaron en un 71% la lignina
para disminuir en un 48% la demanda química de
oxígeno, lo que baja el costo de
producción del proceso (Wu et al.,
2005).
IV. Agradecimientos
Al proyecto 2.2 de
la CIC-UMSNH (2005) por las facilidades para la
realización de esta investigación.
La revisión hace evidente la capacidad de los
hongos de la podredumbre blanca y sus enzimas extracelulares,
relacionadas con el metabolismo de
la lignina en la eliminación de contaminantes de tipo
aromático. Sin embargo es necesario conocer más
sobre estos complejos enzimáticos fúngicos
extracelulares al igual que la dinámica del catabolismo de los principales
aromáticos tóxicos al ambiente.
La Biorremediación como estrategia de
recuperación de ambientes impactados por xenobioticos esta
ampliamente documentada, aunque la mayoría de los reportes
mencionan por lo general la utilización de bacterias menos
eficaces para resolver esta clase de
problema. La opción de utilizar hongos y sus enzimas
extracelulares de la hidrólisis de la lignina, abre las
posibilidades de aplicarlas en la mineralización de
aromáticos tóxicos en el suelo y el agua,
recalcitrantes a la degradación bacteriana y los métodos
químicos.
La utilización de hongos de la PB y sus enzimas
es factible en sitios contaminados por hidrocarburos
aromáticos policíclicos, donde su estabilidad
química y su disponibilidad son un problema en la
recuperación de recursos
naturales impactados con compuestos derivados del
petróleo, así como en la hidrólisis de
colorantes a nivel de reactor por lo anterior, el futuro basado
en este grupo es
promisorio.
- – Andersson, B. E., Lundstedt, S., Tornberg, K.,
Schunurer, Y., Oberg, L.G., and Mattiasson, B. 2003. Incomplete
degradation of polycyclic aromatic hydrocarbons in soil
inoculated with wood-rotting fungi and their effect on the
indigenous soil bacteria. Environ Toxicol Chem.
22:1238-1243. - – Baudette, L. A., Ward, O. P., Pickard, M. A., and
Fedorak P.M. 2000. Low surfactant concentration increases
fungal mineralization of a polychlorinated biphenyl congener
but has no effect on overall metabolism. Lett Appl Microbiol.
30:155. - – Bending, G. D., Friloux, M., and Walker, A. 2002.
Degradation of contrasting pesticides by white rot fungi and
its relationship with ligninolytin potential. FEMS Microbiol
Lett. 212:59-63. - Bennett, J. W., Hollrah, P., Waterhouse A., Horvarth
K. 1995. Isolation of bacteria and fungi from TNT-contaminated
composts and preparation of 14C-ring labeled TNT. Int Biodeter
Biodegr. 35: 421-430. - -Boyd S.A., Shelton, D.R.1984. Anaerobic
biodegradation of chlorophenols in fresh and acclimated sludge.
Appl Environ Microbiol. 47: 272–277. - – Cameron, M. D., Timofeevski, S., and Aust, S. D.
2000.Enzymology of Phanerochaete chrysosporium with
respect to the degradation of recalcitrant compounds and
xenobiotics. Appl Microbiol Biotechnol. 54:751-758. - – Christian, V., Shrivastava, R., Shukla, D., Modi,
H. A., and Vyas, B. R. 2005. Degradation of xenobiotic
compounds by lignin-degrading white-rot fungi: enzymology and
mechanisms involved. Indian J.Exp.Biol. 43:301-312. - – Clemente A.R., Anazawa, T.A., and Durrant L. R.
2001. Biodegradation of polycyclic aromatic hydrocarbon by soil
fungi. Braz J Microbiol. 32:255-261. - – Cohen, R., Persky, L., and Hadar, Y. 2002.
Biotechnological applications and potencial of wood-degrading
mushrooms of the genus Pleurotus. Appl Microbiol
Biotechnol. 58:582-594. - – D´Annibale, A., Ricci, M., Leonardi, V.,
Quarantino, D., Mincione, E., and Petruccioli, M. 2005.
Degradation of aromatic hydrocarbons by white rot fungi in a
historically contaminated soil. Appl Environ Microbiol (in
press). - – Demir G. 2004. Degradation of toluene and benzene
by Trametes versicolor. J.Environ Biol.
25:19-25. - – Dittmann J., Heyser W., and Bucking H. 2002.
Biodegradtion of aromatic compounds by white rot and
ectomycorrhizal fungal species and the accumulation of
chlorinated benzoic acid in ectomycorrhizal pine seedlings.
Chemosphere. 3:297-306. - – Eichlerova I., Homolka, L., Nerud, F. 2002.
Decolorization of synthetic dyes by Pleurotus ostreatus
isolates differing in ligninolytic properties. Folia Microbiol.
47:691-695. - – Gramss,G.,Voigt, K.D., and Kirsche, B.1999.
Degradation of polycyclic aromatic hydrocarbons with three to
seven aromatic rings by higher fungi in sterile and unsterile
soils. Biodegradation. 10:51-62. - – Han, M. J., Choi, H. T., Song, H. G. Degradation of
phenenthrene by Trametes versicolor and its laccase. J
Microbiol. 42:94-98. - – Hirai, H., Nakanishi, S., Nishida, T. 2004.
Oxidative dechlorination of methoxychlor by ligninolytic
enzymes from white rot fungi. Chemosphere.
55:641-645. - – Hiratsuka, N., Wariishi, H.,and Tanaka, H. 2001.
Degradation of diphenyl ether herbicides by the
lignin-degrading basidiomycete Coriolus versicolor. Appl
Microbiol Biotechnol. 57:563-571. - – Jauregui, J., Valderrama, B., Albores, A., and
Vazquez-Duhalt, R. 2003. Microsomal transformation of
organophosphorus pesticides by white rot fungi. Biodegradation.
14:397-406. - – Keharia, H., Madamwar, D. 2002. Transformation of
textile dyes by white-rot fungus Trametes versicolor.
Appl Biochem Biotechnol. 102-103:99-108. - – Kahraman S., Yesilada, O. 2003. Decolorization and
bioremediation of molasses wastewater by white-rot fungi in a
semi-solid-state condition. Folia Microbiol (Praha).
48:525-528. - – Keum, Y.S., and Li, Q. X. 2004. Fungal
lacasse-catalyzed degradation of hidroxy polychlorinated
biphenyls. Chemosphere. 56:23-30. - – Kim, H. Y., and Song, H. G. 2003. Transformation
and mineralization of 2,4,6-trinitrotoluene by the white rot
fungus Irpex lacteus. Appl Microbiol Biotechnol.
61:150-156. - – Kubatova, A., Erbanova, P., Eichlerova, I.,
Homolka, L., Nerud, F., and Sasek, V. 2001. PCB congener
selective biodegradation by the white-rot fungus Pleurotus
ostreatus in contaminated soil. Chemosphere.
43:207-215. - – Leonowicz, A., Matuszewska, A., Luterek, J.,
Ziegenhagen, D., Wojtas-Wasilewska, M., Cho, N.S., Hofrichter,
M. 1999. Biodegradation of lignin by white-rot fungi. Fungal
Genet Biol. 27:175-185. - – Leonowicz, A., Cho, N. S., Luterek, J., Wilkolazka,
A., Wojtas-Wasilewska, M., Matuszewska, A., Hofrichter,M.,
Wesemberg,D., Rogalski, J. 2001. Fungal laccase: properties and
activity on lignin.J basic Microbiol. 41:185-220. - – Levin L., Viale, A., and Forchiassin, A. 2003.
Degradation of organic pollutants by the white rot
basidiomycete Trametes trogii. International Biodet and
Biodeg. 52:1-5 - – Levin, L., Papinutti, L., and Forchiassin, F.2004.
Evaluation of Argentinean white rots fungi for their ability to
produce lignin-modifyng enzymes and decolorize industrial dyes.
Bioresour Technol. 2:169-176. - – Mester, T., and Tien M. 2000. Oxidation mechanism
of ligninolytic enzymes involved in the degradation of
environmental pollutants. International Biodet and Biodeg.
46:51-59. - – Moldes. D., Rodriguez Couto, S., Cameselle, C., and
Sanromán, M.A. 2003. Study of the degradation of dyes by
MnP of Phanerochaete chrysosporium produced in a
fixed-bed bioreactor. Chemosphere. 51:295-303. - – Novtny, C., Erbanova, P., Sasek, V., Kubatova, A.,
Cajthaml, T., Lang, E., Krahl, J., Zadrazil,F.
1999.Extracellular oxidative enzyme production and PAH removal
in soil by exploratory mycelium of white rot fungi.
Biodegradation. 10:159-168. - – Ogawa, N., Okamura H., Hirai, H., and Nishida, T.
2004. Degradation of the antifouling compound Irgarol 1051 by
manganese peroxidase from the white rot fungus Phanerochaete
chrysosporium. Chemosphere. 55:487-491. - – Pérez, J., Muñoz-Dorado, J., De la
Rubia, T., and Martinez, J. 2002. Biodegradation and Biological
treatments of cellulose, hemicellulose and lignin; an overview.
Int Microbiol. 5:53-63. - – Pointing, S. B. 2001. Feasibility of bioremediation
by white rot fungi. Appl. Microbiol Biotechnol.
57:20-33. - – Rodriguez, E., Pickard, M. A., and Vazquez-Duhalt,
R. 1999. Industrial dye decolorization by laccases from
ligninolytic fungi. Curr Microbiol. 38:27-32. - – Shah, V., and Nerud, F. 2002. Lignin degrading
system of white-rot fungi and its exploitation for dye
decolorization. Can J. Microbiol. 48:857-870. - – Scheel, T., Hofer, M., Ludwig S., and Holker, U.
2000. Differential expression of manganese peroxidase and
laccase in white-rot fungi in the presence of manganese or
aromatic compounds. Appl Microbiol Biotechnol.
54:686-691. - – Shim, S.S., and Kawamoto, K. 2002. Enzyme
production activity of Phanerochaete chrysosporium and
degradation of pentachlorophenol in a bioreactor. Water Res.
36:4445-4454. - – Walter, M., Boul, L., Chong, R., Ford, C. 2004.
Growth substrate selection and biodegradation of PCP by New
Zealand white-rot fungi. J. Environ Manage.
71:361-369 - – Wesenberg, D., Kyriakides, I., and Agathos, S. N.
2003. White-rot fungi and their enzymes for the treatment of
industrial dye effluents. Biotechnol Adv.
22:161-187. - – Wu, J., Xiao, Y. Z., and Yu, H.Q. 2005. Degradation
of lignin in pulp mill wastewaters by white-rot fungi on
biofilm. Bioresour Technol. 12:1357-1363. - – Zheng, Z., Obbard, J. P. 2002. Removal of
surfactant solubilizad polycyclic aromatic hydrocarbons by
Phanerochaete chrysosporium in a rotating biological
contactor reactor. J Biotechnol. 96:241-249.
42. – Zouari, H., Labat, M., and Sayadi, S. 2002.
Degradation de 4-chlorophenol
by the white rot fungus Phanerochaete
chrysosporium in free and inmovilized
cultures. Bioresour Technol. 84:145-150.
Autores:
Dr. Juan Manuel
Sánchez-Yáñez
Profesor Investigador de
tiempo completo Titular "C". Perfil
PROMEP
Laboratorio de
Microbiología
Ambiental
Instituto de
Investigaciones
Químico-Biológicas. Edif.. B-3
Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo,
Morelia, Michoacán, México.
García-Hernández
D1.,
R., Sosa-Aguirre C. R2.,
* 1Microbiología Ambiental.
2Ecología Microbiana. Instituto de
Investigaciones
Químico-Biológicas