Nematodos fitoparásitos: Los nematodos formadores de agallas, tácticas para su manejo (página 2)
Los nematodos parásitos de las plantas se
distinguen del resto porque presentan una estructura
parecida a una aguja hipodérmica llamada estilete, la cual
usan para perforar las células,
tomar alimentos y
secretar proteínas
y metabolitos que le facilitan el proceso de
parasitismo. Además, tienen un sofisticado sistema nervioso
y órganos sensoriales que les permiten encontrar la planta
hospedante, localizar células específicas,
aparearse y reproducirse (9; 10).
Los nematodos
fitoparásitos y su importancia como plagas
agrícolas
Los nematodos fitoparásitos constituyen organismos
causantes de plagas de los agroecosistemas y se considera que
ejercen una importante influencia en su estructura y estabilidad
(11). Estos causan daño al
alimentarse directamente de las plantas o pueden actuar
indirectamente como vectores de
virus
(12).
De acuerdo a sus hábitos de alimentación se
agrupan en: Ectoparásitos migratorios, durante todo el
ciclo de vida
se mantienen fuera de la raíz y se alimentan de
células de la epidermis o células un poco
más profundas en la raíz, tienen la capacidad de
moverse hacia nuevos sitios de alimentación
(Belonolaimus, Longidorus,
Paratrichodorus); Ectoparásitos sedentarios, se
mantienen fuera de la raíz durante todo el ciclo de vida y
se alimentan de células modificadas en un mismo sitio por
largos períodos (Mesocriconema);
Endoparásitos migratorios, penetran al sistema radical y
se alimentan de las células a medida que migran
(Pratylenchus, Radopholus);
Endoparásitos sedentarios, penetran al sistema radical y
se alimentan de células altamente modificadas, pierden la
capacidad de moverse y mantienen un sitio activo de
alimentación (Meloidogyne, Heterodera y
Globodera); Endoparásitos de bulbos y tallos, el
juvenil de cuarto estado penetra
los tejidos de estos
órganos y una vez en el interior se alimenta como un
endoparásito migratorio (Ditylenchus);
Endoparásitos de hojas, desarrollan su ciclo de vida en el
interior de las hojas penetrando a través de los estomas y
una vez en el interior migran y se alimentan
(Aphelencoides); Endoparásitos de semillas,
primeramente se alimentan de las hojas y cuando las plantas
florecen, penetran el primordio florar y se alimentan de la
semilla en desarrollo,
mudan y continúan alimentándose hasta que destruyen
las semillas (Anguina) (12; 13; 1).
Whitehead (14) establece 24 géneros de nematodos
fitoparásitos que incluyen especies que atacan cultivos de
importancia económica, las cuales se estima que causan
pérdidas de alrededor del 10% de la producción agrícola mundial, lo que
representa un tercio de las pérdidas atribuidas a plagas y
enfermedades. En
Cuba,
Fernández y Ortega (15) refieren afectaciones por
nematodos fitoparásitos en diferentes cultivos de
importancia económica como caña (Saccharum
officinarum L.), café
(Coffea arabica L.), tabaco
(Nicotiana tabacum L) y vegetales.
Entre estos géneros, Meloidogyne es
considerado el de mayor importancia económica a nivel
mundial (16; 17). Las pérdidas estimadas por
Meloidogyne spp. en vegetales que crecen en el
trópico se encuentran entre el 17-20% en berenjena
(Solanum melongena L.), 18-33% en melón
(Cucumis melo L.) y de 24-33% en tomate
(Lycopersicon esculentum Mill) (18). En Cuba se han
estimado pérdidas de 19% en pimiento (Capsicum
annuum, L.) (19), 20% en tomate y quimbombó
(Abelmoschus esculentus (L.) Moench) y 17% en berenjena
(20).
Nematodos
formadores de agallas (Meloidogyne spp.)
3.3.1. Distribución y gama de hospedantes.
Dentro del género
Meloidogyne han sido descritas más de ochenta
especies (Subbotin y Moens, 2006), de las cuales diez son
importantes organismos causantes de plagas y cuatro de ellas se
encuentran distribuidas en áreas agrícolas de todo
el mundo, por lo que se consideran las principales especies de
este género (21).
Estas especies son: M. incognita, M.
javanica (Treub) Chitwood, M. arenaria (Neal)
Chitwood y M. hapla (Chitwood). Las dos primeras son
más comunes en climas tropicales, M. arenaria es
frecuente en climas subtropicales y M. hapla en regiones
templadas, aunque también puede encontrarse en las zonas
altas de las regiones tropicales (22).
En Cuba se ha informado la presencia de M. incognita, M.
arenaria, M. javanica, M. hapla, M. grahami Golden
y Slana y M. mayaguensis Rammah y Hirschmann (23; 24;
25; 26).
El género Meloidogyne tiene una amplia gama de
hospedantes que se extiende a más de 2000 especies de
plantas (27). Entre las especies del género, M.
incognita es la de mayor incidencia a nivel mundial y afecta
cultivos de importancia económica como caña de
azúcar,
café, tabaco, algodón
(Gossypium spp.), arroz (Oryza sativa L.),
maíz
(Zea mays L.), papa (Solanum tuberosum L.) y
plátano (Musa spp.), entre otros (28).
En Cuba, esta especie se encuentra distribuida en todo el
país y afecta un gran número de plantas, muchas de
las cuales se cultivan de forma intensiva en los sistemas de
producción de hortalizas, condimentos, plantas
medicinales y ornamentales (15; 25; 29; 30; 31; 32; 33;
34).
3.3.2. Características morfológicas.
La morfología
de los nematodos formadores de agallas cambia durante su ciclo de
vida y se caracteriza por presentar un marcado dimorfismo sexual
(1).
Los huevos de Meloidogyne spp. están retenidos
dentro de una matriz
gelatinosa secretada por la hembra y tienen aproximadamente de 50
a 100 µm de longitud y de 20 a 50 µm de ancho (35).
La cubierta o cáscara del mismo está
constituída por una capa vitelina exterior, una capa
quitinosa media y una capa glicolipídica interior. La capa
glicolipídica permite que los huevos de las nematodos
formadores de agallas sean muy resistentes a los productos
químicos (36).
Los juveniles de segundo estado son infestivos, frecuentemente
libres en el suelo y tienen
usualmente entre 250 a 600 µm de longitud. El esqueleto de
la región cefálica es débil y el estilete es
delicado con pequeñas cabecitas basales, con 9 a 16
µm de longitud. La cola es conoide y termina en una punta
estrecha y redondeada, con una región hialina clara cuya
extensión permite distinguir entre especies (37).
Las hembras son redondeadas o globosas, de 350 µm a 3 mm
de longitud y color blanco
perlado. La cutícula de la región perineal forma un
patrón característico para cada especie y el
estilete es corto y delicado, de 10-25 µm (37).
Los machos son vermiformes, móviles y no se alimentan,
tienen de 600 a 2500 µm de longitud. El estilete mide de 13
a 33 µm para la mayoría de las especies (37).
3.3.3. Ciclo de vida y parasitismo.
Una vez que los juveniles de segundo estado abandonan el
huevo, si se encuentran en el interior de las raíces
infectan los tejidos cercanos y si por el contrario se encuentran
en el exterior, migran en el suelo en busca del hospedante. Se ha
demostrado que estos son atraídos por emanaciones de CO2 y
aminoácidos provenientes de la zona de elongación y
áreas de emergencia de raíces laterales, las que
son captadas por sus órganos cefálicos sensoriales,
fundamentalmente las anfidias (37).
Los juveniles de segundo estado, en su penetración y
movimiento
utilizan medios
mecánicos y químicos. Como su estilete no es tan
robusto que les permita perforar las paredes celulares, se
plantea que segregan enzimas
digestivas que debilitan la lámina media entre las
células (38). Aunque el movimiento vigoroso de sus cuerpos
provoca el debilitamiento de las paredes celulares, esta no es
una migración
destructiva. Dicha migración sigue un patrón
característico de comportamiento, compuesto por movimientos
continuos de la cabeza conjugados con períodos de introducción de la punta del estilete y
bombeo de las glándulas esofágicas. Este
comportamiento se mantiene durante todas las fases del
parasitismo: invasión de las raíces,
migración intercelular y alimentación a partir de
las células gigantes (39; 40).
Cuando los juveniles de segundo estado alcanzan el cilindro
vascular en desarrollo, reconocen una célula
particular y se establecen; dicha célula será la
precursora del sitio de alimentación permanente. Los
componentes de las secreciones de los nematodos son los
responsables de disparar los mecanismos implicados en la inducción de dichos sitios de
alimentación (41; 42; 43).
La formación de la célula
gigante, como sitio de alimentación permanente en la
planta, es el resultado de repetidas divisiones nucleares sin
citokinesis. Después de 24 horas de penetración del
estilete, se pueden observar dos núcleos y más de
10, dentro de las próximas 24 horas. El resultado final es
una célula grande multinucleada (42; 44).
Al formarse estas células gigantes, se bloquean los
vasos del xilema e inducen la multiplicación de
células corticales, que aumentan tanto en tamaño
como en número, produciéndose entonces una agalla o
nódulo en la raíz (45; 46; 47). El tamaño de
la agalla está relacionado con la planta hospedante, el
número de juveniles de segundo estado y la especie de
nematodo (37).
Después de establecidos los nematodos en el sitio de
alimentación, los músculos de la pared de su cuerpo degeneran
y quedan atrapados en el interior de las agallas o nódulos
(38; 41). A partir de este momento dependen absolutamente de
dicha zona para abastecerse de agua y de
nutrien (42; 48).
Una vez inmovilizados, pasan por una segunda, tercera y cuarta
muda hasta alcanzar la fase adulta y la madurez sexual. Durante
la última muda los machos cambian dramáticamente su
forma y abandonan la raíz. Las hembras comienzan a
engrosar su cuerpo y como consecuencia provocan ruptura de los
tejidos de la planta quedando conectadas con su estilete al sitio
de alimentación. Las hembras se reproducen asexualmente y
segregan una matriz gelatinosa dentro de la cual depositan
cientos de huevos (1; 37).
Los huevos inmersos en esta matriz gelatinosa, pueden quedar
en el exterior de los tejidos o encerrados en el interior de la
raíz hasta su eclosión. Dentro de los huevos se
forma el primer estado larval y se produce la primera muda antes
de eclosionar (1; 37). La producción de huevos es un
proceso muy perjudicial para la planta infestada, la
formación de los mismos supone una gran demanda de
agua, nutrientes y productos de la fotosíntesis (38).
Los machos suelen ser raros en las poblaciones de nematodos
formadores de agallas. Diferentes tipos de estrés
pueden dirigir al incremento de su producción. Estos
incluyen deficiencias o reducción en la fotosíntesis de la planta hospedante, edad
de la planta, reguladores o inhibidores del crecimiento de la
planta, incremento en la densidad de
población de los nematodos, presencia de
organismos fitopatógenos, nivel de resistencia de la
planta hospedante, y hasta factores
abióticos como temperatura y
radiaciones. Si el estrés es impuesto durante
el desarrollo de los juveniles de segundo estado, estos pueden
sufrir reversión sexual, produciendo individuos
intersexuados o machos (49).
3.3.4. Factores que influyen sobre el ciclo de vida.
Los niveles poblacionales y duración del ciclo de vida
de Meloidogyne spp. dependen de su adaptación al
ambiente
físico y biológico del suelo, su compatibilidad con
la planta hospedante y el consiguiente acceso a fuentes de
nutrientes. En el suelo, es difícil separar la interacción de factores tales como textura,
humedad, aireación y temperatura (50).
La temperatura se considera el factor que mayor influencia
tiene en la duración del ciclo de vida de
Meloidogyne spp. Cuando ésta se mantiene a bajos
niveles, el número de nematodos se incrementa lentamente y
con el aumento de las temperaturas se reduce la duración
del ciclo. El proceso completo alcanza alrededor de 3 semanas
entre 28 y 300C (51).
En cuanto a las propiedades físicas del suelo se
destacan la porosidad, oxigenación, porcentaje de arena,
arcilla y pH. Se ha
demostrado que Meloidogyne spp. es más severo en
suelos arenosos,
que en suelos arcillosos y que se desarrolla y reproduce a un
rango de pH de 4-8, por lo que se ha relacionado el incremento de
los daños con suelos alcalinos, lo cual puede estar
asociado al estrés que sufre la planta como consecuencia
de la salinidad (52).
Los nematodos son activos en suelos
con niveles de humedad del 40-60% de la capacidad de campo. En
suelos secos ocurre una drástica reducción del
número de huevos y juveniles y en condiciones de excesiva
humedad se reduce la eclosión de los huevos, así
como el metabolismo,
movimiento e infestividad de los juveniles y el crecimiento y
reproducción de las hembras (50).
Estudios realizados en Cuba refieren que M. incognita
puede desarrollar ocho generaciones en un año sobre
tomate, y que la duración del ciclo es mayor en los meses
de temperaturas más bajas y menor en los meses más
cálidos (53). Se comprobó además, que el
ciclo biológico de M. incognita en el cultivo del
pimiento oscila de 22-32 días, con temperaturas medias de
26-300C y que dicha duración está influenciada por
la interacción variedad-suelo, así como que, la
humedad del 60% de capacidad de campo permite que el ciclo
biológico se acorte (19).
El conocimiento
de la biología, hábitos de vida y
alimentarios, así como de la influencia de los factores
ecológicos sobre las poblaciones de nematodos en general y
de Meloidogyne spp. en particular, es esencial para la
adopción
de las tácticas y estrategias de
manejo más adecuadas.
Manejo de
nematodos formadores de agallas
El éxito
de los sistemas de
manejo depende de la selección
y combinación adecuada de las tácticas de control que se
adaptan a cada situación. Con tales conocimientos es
posible implementar tácticas específicas y
considerar el uso de plaguicidas, solo como herramienta
complementaria (6; 54). Entre las principales tácticas se
encuentran: control físico, control cultural, control
químico y control biológico
3.4.1. Control Físico.
Consiste en la utilización de algún agente
físico como la temperatura, humedad, radiación
solar, que resulten letales para los nematodos. El fundamento del
método es
que los nematodos sólo pueden desarrollarse y sobrevivir
dentro de ciertos límites de
intensidad de los factores físicos ambientales; más
allá de los límites mínimos y
máximos, las condiciones resultan letales (55).
Vapor
La vaporización es la introducción de vapor de
agua dentro del suelo, bajo cubiertas plásticas. La
temperatura del suelo y la duración del tratamiento
térmico determina si la eliminación es total
(esterilización: pocos minutos a 90-1000C), o si ocurre
solo parcialmente (pasteurización: mezcla de vapor y
aire a 70-800C).
Es una tecnología muy cara,
por lo que es usualmente aplicada a pequeñas áreas
como invernaderos (56). Su uso para el manejo de nematodos en
Argentina y Ecuador, ha
sido informado por Salle y col. (57) y Urbano (58),
respectivamente.
Solarización
Consiste en cubrir el suelo húmedo con plástico
transparente y dejarlo expuesto al sol por varias semanas. La
temperatura del suelo se eleva a niveles de 40-500C, letales para
los fitonematodos (28).
La solarización ha mostrado resultados variables con
nematodos formadores de agallas (56; 59; 60; 61; 62) ya que su
efectividad depende de las condiciones ambientales durante el
período en que se ejecuta. No obstante, en países
con clima
cálido, su combinación con otras tácticas de
control ha sido exitosa (57; 63; 64; 65; 66; 67; 68; 69; 70; 71;
72; 73; 74; 75; 76; 77; 78; 79; 80).
En Cuba, se ha comprobado que el período óptimo
para lograr una mayor reducción de los organismos nocivos
es de julio a agosto y en el caso del M. incognita ha
sido necesario como mínimo 45 días (8; 81).
Inundación
Un alto contenido de agua limita las disponibilidades de
oxígeno
y reduce la actividad de los nematodos (50). En los campos
inundados la materia
orgánica sufre descomposición,
desarrollándose sustancias letales, tales como el
ácido butírico, propiónico y el sulfuro de
hidrógeno, que actúan como
verdaderos nematicidas. Se considera poco práctica porque
se necesita alta disponibilidad de agua y supone riesgos de
salinización (55; 56). Su combinación con la
aplicación de compost ha demostrado ser efectiva en el
control de poblaciones de M. arenaria (82; 83). Es uno
de los métodos
más usados en áreas donde se cultivan berenjenas,
tomates, fresas y pepinos, en Japón
(84).
3.4.2. Control cultural.
La mayoría de las prácticas o labores de cultivo
tienen un impacto directo o indirecto sobre la incidencia y
severidad de las enfermedades ocasionadas por organismos del
suelo (85). Entre las principales prácticas culturales
para el manejo de nematodos fitoparásitos se encuentran:
barbecho, rotación de cultivos, cultivos trampas, cultivos
de cobertura, enmiendas orgánicas, biofumigación,
cultivares resistentes e injertos.
Barbecho
Consiste en dejar el suelo sin cultivar por un cierto
período, principalmente durante los meses de primavera y
verano, removiéndolo en forma periódica (55).
Frecuentemente no se practica debido a las labores improductivas
que se requieren para mantener el suelo libre de especies
silvestres hospedantes (86). Tiene como inconveniente que, los
cultivos posteriores al barbecho pueden reducir su productividad,
debido a la eliminación de organismos beneficiosos (87).
Cuando la erosión
del suelo representa un problema potencialmente serio, deben
considerarse otras medidas (55).
Rotación de cultivos
La rotación de cultivos consiste en la
plantación de cultivos sucesivos que son no-hospedantes,
pobres hospedantes o cultivos trampas, para las plagas dianas
(7). Este método es muy eficiente y constituye la
práctica más comúnmente usada para reducir
las poblaciones de nematodos. Su efectividad depende de la
selección adecuada de la secuencia de cultivos a emplear,
a partir de la identificación de especies y razas de
nematodos presentes, así como sus niveles poblacionales
(87).
En Cuba, Castillo (19) demostró la efectividad de la
rotación con maíz y maní (Arachis
hypogaea L.) para disminuir poblaciones de M.
incognita en el cultivo del pimiento. Stefanova y
Fernández (20) informaron buenos resultados con las
combinaciones ajonjolí (Sesamun indicum,
L.)-tomate; ajo (Allium sativum, L.)-cebolla (Allium
cepa (L.) Wild)-tomate; boniato (Ipomoea batata (L)
Lam.) (cultivar resistente)-tomate y col (Brassica
oleracea L.)-cebolla-tomate.
En los sistemas intensivos de producción de hortalizas
en nuestro país se dificulta la aplicación de este
método por la gran cantidad de especies hospedantes de
Meloidogyne spp. que se cultivan. No obstante, existen
especies hortícolas como cebolla, ajo, col, coliflor
(B. oleracea L. var. botrytis L.) y otras
crucíferas que son ligeramente susceptibles o resistentes
a Meloidogyne spp., por lo que pueden incluirse en
sistemas de rotación (25; 88). En un esquema de
rotación de cultivos conformado por acelga (Brassica
rapa L. subsp. chinensis (L.) Hanelt.)-lechuga
(Lactuca sativa L.)-col-tomate se disminuyeron las
poblaciones de Meloidogyne spp., en condiciones de
cultivo protegido (89).
Cultivos trampa
Es una técnica muy útil para eliminar una parte
de la población de nematodos endoparásitos
sedentarios tales como Meloidogyne spp. Consiste en
sembrar un hospedante susceptible, dejarlo crecer por un
período de tiempo y
eliminarlo antes de la formación de las masas de huevos,
es importante eliminar y destruir todas las raíces antes
de la siembra del siguiente cultivo (90; 91).
Cultivos de cobertura
Consiste en la siembra de un cultivo no comercial, que a un
nivel dado de madurez se incorpora al suelo como residuos verdes
secos (56). Entre otros beneficios los cultivos de cobertura
controlan la erosión e incrementan la calidad del suelo
(85).
Entre los cultivos de cobertura más empleados para la
reducción de poblaciones de nematodos formadores de
agallas se encuentran marigold (Tagetes patula L.), la
falsa marigold (Tagetes minuta L.), la hierba de
sudán (Sorghum vulgare var. sudanense
Hitchc.) y algunos representantes de los géneros
Crotalaria y Ricinus (66; 92; 93; 94, 95; 96;
97; 98; 99; 100; 101; 102; 103).
Enmiendas de suelo
Las enmiendas orgánicas tales como el compost,
estiércoles, tortas oleaginosas y residuos de cultivos
pueden controlar patógenos del suelo y ser
fácilmente aplicados. Con su adición aumentan
considerablemente los enemigos naturales de los nematodos
parásitos, lo cual reduce los niveles de
infestación en forma satisfactoria (7; 104). Es una medida
efectiva cuando está disponible a bajos costos o es
localmente producida (105).
La mayor dificultad con el empleo de las
enmiendas orgánicas radica en la variabilidad de los
materiales que
se utilizan en su preparación, ya que su efectividad
depende de los microorganismos que intervienen en el proceso de
descomposición (56). Por otro lado, el uso de materiales
contaminados podría incrementar el nivel de inóculo
de algunos patógenos del suelo (106).
Estudios realizados por diferentes autores demuestran la
efectividad del uso del compost en el control de nematodos
fitoparásitos con resultados similares a los obtenidos con
productos químicos y menores costos de aplicación
(107; 108; 109). Además, la aplicación de enmiendas
a base de residuos de varias especies de plantas y
estiércoles de origen animal ha permitido reducir los
daños y disminuir poblaciones de M.
incognita en diferentes cultivos hospedantes (110; 111;
112; 113).
Biofumigación
Se define como la acción
de sustancias volátiles producidas por la
degradación de la materia orgánica para el control
de las plagas del suelo. Generalmente, cualquier material
orgánico puede actuar como biofumigante dependiendo su
actividad principalmente de la dosis y del método de
aplicación. Esta técnica incrementa su eficacia cuando
forma parte de un sistema de manejo integrado de cultivos (71;
1114). Su práctica está limitada por la
adición de grandes cantidades de materia orgánica
al suelo (>50 t ha-1), por la disponibilidad de la misma y los
costos de transportación (22).
Diferentes autores refieren su efectividad y se reconoce que
los compuestos isotiosianatos formados en el proceso de
descomposición de las Brassicaceas tienen una eficaz
acción nematicida (115; 116; 117; 118). En Cuba se
demostró que la biofumigación con materiales de
origen vegetal procedentes de follaje de nim (Azadirachta
indica A. Juss), Tagetes spp. y cachaza es efectiva
para disminuir las poblaciones de M. incognita
(119).
Cultivares resistentes
El uso de cultivares resistentes ofrece ventajas para el
manejo de nematodos en los sistemas de rotación ya que
permite la inclusión de cultivos de mayor importancia
económica para los productores. Hasta el momento se han
identificado numerosos genes de resistencia, entre ellos el
más estudiado ha sido el gen Mi, que confiere
resistencia a varias especies de nematodos formadores de agallas
(42; 43; 120). Sin embargo, presenta la desventaja de que las
plantas pierden la resistencia a temperaturas del suelo
superiores a 300C y por otro lado, pueden aparecer razas
virulentas (27; 120; 121; 122).
Injertos
Consiste en usar patrones resistentes en cultivos anuales y
perennes susceptibles para el control de patógenos del
suelo (7). Existen ejemplos del injerto de vegetales tales como
la berenjena en patrones resistentes de tomate para controlar
nematodos cuando no hay cultivares resistentes del propio cultivo
(Ioannou, 2001).
En Europa,
Japón y Marruecos se utiliza este método en la
producción comercial de hortalizas (123; 124; 76; 125). En
Cuba, el Instituto de Investigaciones
Hortícolas "Liliana Dimitrova" ha comenzado a implementar
esta tecnología, en los cultivos de tomate y pimiento
(126).
3. 4. 3. Control químico.
Para el control de nematodos se utilizan nematicidas,
fumigantes y no fumigantes. Los nematicidas fumigantes son en su
mayoría compuestos que actúan en la fase gaseosa
del suelo, eliminando gran parte de los organismos vivos, son
fitotóxicos de efectos irreversibles por lo que deben
aplicarse en pre-plantación, bien como gas inyectado o
como productos precursores, que al descomponerse producen gas.
Son tóxicos e impactantes al ambiente (127).
Los no fumigantes son, en su mayoría, organofosforados
y carbamatos que afectan al sistema nervioso del nematodo,
impidiendo su alimentación; no son fitotóxicos, por
lo que pueden aplicarse una vez implantado el cultivo; su efecto
es reversible, son menos agresivos con el ambiente, de
fácil manipulación y algunos son sistémicos;
no eliminan totalmente las poblaciones de nematodos sino que las
mantienen a niveles tolerables, se recomienda su uso a densidades
poblacionales de medias a bajas (127).
En los últimos años el número de
plaguicidas registrados para la desinfección del suelo ha
decrecido debido a severas restricciones impuestas sobre su uso.
Los gobiernos han sido informados sobre los aspectos negativos de
estos productos químicos en términos de impacto a
la salud
pública y el ambiente (7; 61).
3. 4. 4. Control biológico.
El control biológico de plagas abarca el
fortalecimiento del control natural, la introducción de
especies no nativas y el uso de plaguicidas derivados de animales,
plantas, hongos, bacterias y
virus para prevenir, repeler, eliminar o bien reducir el
daño causado por las plagas (128).
No obstante su efectividad, los bioplaguicidas constituyen
solo el 2% del mercado mundial
de plaguicidas, aspecto que debe revertirse en el futuro, pues el
uso de organismos biológicos constituye una opción
más amigable con el ambiente y en el caso particular de
los nematodos parásitos de plantas, aunque numerosos
microorganismos son sus antagonistas y constituyen el grupo
principal de bioplaguicias, muy pocos de ellos están
comercialmente disponibles, debido fundamentalmente a los
resultados inconsistentes obtenidos en la producción
masiva y aplicación de los mismos (129).
Entre los principales grupos
microbianos con potencialidades como agentes de control
biológico de nematodos formadores de agallas se encuentran
las bacterias y los hongos. Destacándose entre ellos,
Pasteuria penetrans (Thorne) Sayre y Starr (130; 131;
132), Tsukamurella paurometabola (Steinhaus) cepa C924,
recientemente registrado como el bionematicida
HeberNem® (29; 30), Paecilomyces lilacinus
(Thom) Samson (133; 134), del que se encuentran productos
comerciales como: Biostat (Laverlam), Bioact, PL
plus y Paecyl (135; 136; 137; 138) y P.
chlamydosporia (Goddard) Zare y W. Gams (ex Verticillium
chlamydosporium Goddard) (139), con la cepa IMI SD 187 de
P. chlamydosporia var. catenulata se ha logrado
una tecnología de reproducción masiva, transferible
para el desarrollo de otros hongos como ACB, que ha permitido la
obtención del producto
bionematicida denominado KlamiC® (140). Además,
aparece como producto comercial de Valent Biosciences Corporation
(ex Abbott Laboratories) el bionematicida DiTera( cuyo
ingrediente activo lo constituyen el hongo Myrothecium
verrucaria Ditm. y todos los productos (solubles y
sólidos) resultados de su fermentación (141; 142).
Por su parte, la adopción del Manejo Integrado de
Plagas (MIP), en agricultura
tradicional y orgánica constituye una necesidad y esta
siendo impulsada por organismos internacionales como FAO (8). Se
requiere del diseño de
sistemas de manejo que contemplen el mantenimiento
del equilibrio
biológico, mediante la integración de múltiples medidas de
control, principalmente no químicas que preserven el
ambiente y contribuyan a la sostenibilidad del modo de
producción (143).
Conclusiones
Si se tiene en cuenta que las relaciones entre los nematodos
fitoparasitos, sus hospedantes y el ambiente varían de
acuerdo a la combinación nematodo-planta hospedante, la
región geográfica y las características del
agroecosistema; el agricultor, además del conocimiento de
la biología, hábitos de vida y alimentarios de la
plaga, debe tomar en cuenta los elementos anteriormente
mencionados para la adopción de las tácticas y
estrategias de manejo más adecuadas para su
situación particular; así como, deben contar con
varias opciones que puedan evaluar y asumir, según sus
necesidades y disponibilidad de insumos.
Referencias
bibliográficas
1. Hunt, D.; Luc, M. y Manzanilla-López, R.:
"Identification, Morphology and Biology of Plant Parasitic
Nematodes". En: Plant Parasitic Nematodes in Subtropical
and Tropical Agriculture (Luc, M.; Sikora, R. A. y
Bridge, J. Eds). CAB International, Wallingford, UK.
Capítulo 2: 11-52, 2005.2. Fenoll, C y Ohl, S.A.: "Root endoparasitic
nematodes: enemieis underground". Trens in plant science,
1(8):1360-1385, 1996.3. Rojas, T.: "Análisis económico sobre
diferentes alternativas de combate a nematodos en el cultivo
de arroz (Oryza sativa)". Alcances
Tecnológicos, Rev. del Instituto Nacional de
Innovación y Transferencia en tecnología
agropecuaria. 1 (1): 21-24.4. Trudgill, D. L. y Blok, V. C.: "Apomictic
polyphagous root-knot nematodes: exepcionally successful and
damaging biotrophic root pathogens". Ann. Rev.
Phytopathol., 39: 53-77, 2001.5. Berkelaar, E.: "Métodos de Manejo de
Nematodos". ECHO Notas de Desarrollo, 75: 1-6,
2002.6. Labrada, R. y Fornasari, L. (Eds):
"Global Report on Validated Alternatives to the Use of Methyl
Bromide for Soil Fumigation". FAO- UNEP, 86 p., 2001.7. Braga, R.; Labrada, R.; Fornasari, L. y Fratini,
N. "Manual para la Capacitación de Trabajadores de
Extensión y Agricultores – Alternativas al Bromuro de
Metilo para la Fumigación de los Suelos". Unidad de
Acción para el Ozono y la Energía, PNUMA-FAO,
Roma, 74 p., 2003.8. Fernández, E.; Lovaina, A. y Cuadra, R.:
"Pest management in Urban Agriculture Systems: A case study
with plant-parasitic nematodes". En: XXXVI Annual Meeting
of ONTA, p. 58. Puerto Vallarta, México, October
4-8, 2004.9. Decraemer, W. y Hunt, D.: "Taxonomy
and Principal Genera. Structure and classification". En:
Plant Nematology (Perry, R. y Moens, M.
Eds). CAB International, Wallingford, UK. Part I,
Chapter 1: 3-32, 2006.10. Lambert, K. y Bekal, S.:
"Introduction to Plant-Parasitic Nematodes". En: The
Plant Health Instructor. DOI:
10.1094/PHI-I-2002-1218-01, 2002. http:// www.
apsnet.org/Education/IntroPlantPath/PathogenGroups/intronematodes/default.htm.
(Consultado enero 2005).11. van der Putten, W. H. y van der
Stoel, C. D.: "Effects of plant parasitic nematodes on
spatio-temporal variation in natural vegetation". Applied
Soil Ecology, 10: 253–262, 1998.12. Nicol, J. M.: "Important nematodes
pests". En: Bread wheat: Improvement and production
(Curtis, B. C.; Rajaram, S. y Gómez-Macpherson, H.
Eds). FAO, Plant Production and Protection
Series, 30: 345-366, 2002.13. Barker, K. R.: "Perspectives on
Plant and Soil Nematology". Annu. Rev. Phytopathol.,
41: 1-25, 2003.14. Whitehead, A. G. y Hemming, J. R.:
"A comparison of some quantitative methods of extracting
small vermiform nematodes from soil". Ann Appl
Biol., 55: 25-38, 1965.15. Fernández, M. y Ortega, J.:
"An overview of nematological problems in Cuba".
Nematropica, 28: 151-164, 1998.16. Trudgill, D. L.: "Parthenogenetic
root-knot nematodes (Meloidogyne spp.); how can
these biotrophic endoparasites have such enormous host
range?". Plant Pathology, 46: 26-32, 1997.17. Trudgill, D. L. y Blok, V. C.:
"Apomictic polyphagous root-knot nematodes: exepcionally
successful and damaging biotrophic root pathogens". Ann.
Rev. Phytopathol., 39: 53-77, 2001.18. Sikora, R. A y Fernández, E.:
"Nematode Parasites of Vegetables". En: Plant Parasitic
Nematodes in Subtropical and Tropical Agriculture (Luc,
M.; Sikora, R. A. y Bridge, J. Eds). CAB
International, Wallingford, UK. Chapter 9: 319-392, 2005.19. Castillo, A. M.: "Biología y
control fitotécnico de Meloidogyne incognita
en el pimiento en la provincia Granma". Tesis para optar por
el grado a Doctor en Ciencias Agrícolas. Centro
Nacional de Sanidad Agropecuaria, La Habana, 120 p., 198820. Stefanova, M. y Fernández,
E.: "Principales Patógenos del Suelo en las Hortalizas
y su Control". En: Producción Intensiva de
Hortalizas en los Trópicos Húmedos
(Labrada, R. Ed.): 111-120. División de
Producción y Protección Vegetal, FAO, Roma,
1995.21. Sirca, S.; Urek, G. y Karssen, G.:
"The incidence of the root-knot nematode Meloidogyne
incognita and Meloidogyne hapla in Slovenia".
Acta Agriculturae Slovenica, 83(1): 15-22, 2004.22. Díaz-Viruliche, L.:
"Interés fitotécnico de la biofumigación
en los suelos cultivados". Tesis en opción al grado de
Doctor en Ciencias Agrícolas. Universidad
Politécnica de Madrid, Escuela Técnica Superior
de Ingenieros Agrónomos, 591 p., 2000.23. Sánchez, L.;
Rodríguez, M. Y Rodríguez, I.: "Meloidogyne
grahami Golden y Slana: Nuevo parásito del tabaco
en Cuba". Rev. Protección Veg., 9: 89-91,
1994.24. Rodríguez, M.;
Rodríguez, I. y Sánchez, L.: "Especies del
género Meloidogyne que parasitan el cafeto en
Cuba. Distribución geográfica y
sintomatología". Rev. Protección Veg.,
10: 123-128, 1995.25. Fernández, E.; Pérez,
M.; Gandarilla, H.; Vázquez, R.; Fernández, M.;
Peneque, M.; Acosta, O.; Basterrechea, M. y Cuadra, R.:
"Guía para disminuir infestaciones de
Meloidogyne spp. mediante el empleo de cultivos no
susceptibles". Boletín Técnico, Sanidad
Vegetal, 4(4): 1-18, 1998.26. Rodríguez, M.:
"Identificación y caracterización de
Meloidogyne mayaguensis en el cultivo del cafeto en
Cuba". Tesis en opción al grado de Doctor en Ciencias
Agrícolas. UNAH-CENSA, 100 p., 2000.27. Castagnone-Sereno, P.: "Genetic
variability of nematodes: a threat to the durability of plant
resistance genes?". Euphytica, 124(2): 193-199,
2002.28. Lamberti, F.: "Plant Nematology in
developing countries: Problems and Progress. (Proceedings of
the Expert Consultation on Plant Nematode Problems and their
Control in the Near East Region Karachi, Pakistan 22-26
November 1992)". En: Plant Nematode Problems and their
Control in the Near East Region. FAO Plant Production and
Protection Paper, 144 ( Maqbool, M. A. y Kerry, B. R.
Eds), 1997.
http://www.fao.org/docrep/V9978E/v9978e00.htm#Contents.
(Consultado mayo 2005).29. Cuadra, R. y Bernal, B.: "Lucha
contra plagas y enfermedades. Alternativas apropiadas de la
Agricultura Urbana". En: Curso de Agricultura
Urbana, p. 121-139. Agencia Española de
Cooperación Internacional-INIFAT. La Habana, 1997.30. Fernández, E.:
"Susceptibilidad de variedades de papa (Solanum
tuberosum, L.) ante poblaciones cubanas de
Meloidogyne spp.". Fitosanidad, 3(3):
109-112, 1999.31. Fernández, E; Pérez,
M.; Gandarilla, H.; Vázquez, R.; Fernández, M.;
Peneque, M.; Acosta, O. y Basterrechea, M.: "Rango de
hospedantes de Meloidogyne spp. dentro de los
cultivos económicos". En: IV Seminario
Científico de Sanidad Vegetal, p. 31. Varadero,
Cuba, junio, 2001.32. Cuadra, R.; Cruz, Xiomara; Zayas, M.
y González, N.: "Incidencia de plagas en policultivos
de organopónicos. II. Nematodos fitoparásitos".
Rev. Protección Veg., 17(1): 54-58, 2002.33. Gandarilla, H. y Fernández,
E.: "Registro actualizado de fitonematodos en plantas
ornamentales de Cuba". Fitosanidad, 6(3): 9-27,
2002.34. Gandarilla, H.: "Algunos aspectos
sobre las principales especies de fitonematodos asociadas a
los cultivos de plantas ornamentales". Fitosanidad,
9(2): 49-57, 2005.35. Wright, D. y Perry, R.: "Nematode
Biology and Plant Responses. Reproduction, Physiology and
Biochemistry". En: Plant Nematology (Perry, R. y
Moens, M. Eds). CAB International, Wallingford, UK.
Part II, Chapter 7: 188-207, 2006.36. Stirling, G. R.: "Biological control
of plant parasitic nematodes: Progress, Problems and
Prospects". CAB. International, Wallingford, 282 p.,
1991.37. Karssen, G. y Moens, M.: "Taxonomy
and Principal Genera. Root-Knot Nematodes". En: Plant
Nematology (Perry, R. y Moens, M. Eds). CAB
International, Wallingford, UK. Part I, Chapter 3: 60-90,
2006.38. Fenoll, C. y del Campo, F. F. "The
molecular basis of nematode endoparasitism in plants".
Physiology Molecular Biology Plants, 4: 9-18,
1998.39. Wyss, U.; Grundler, F. M. W. y
Munch, A. "The parasitic behaviour of second stage juveniles
of Meloidogyne incognita in roots of Arabidopsis
thaliana". Nematologica, 38: 98-111, 1992.40. Gheysen, G. y Jones, J.: "Nematode
Biology and Plant Responses. Molecular Aspects of Plant
Nematode Interactions". En: Plant Nematology (Perry,
R. y Moens, M. Eds). CAB International, Wallingford,
UK. Part II, Chapter 9: 234-252, 2006.41. Keen, N. T. y Roberts, P. A. "Plant
parasitic nematodes: Digesting a page from the microbe book".
Proc.Natl.Acad.Sci., 95: 4789-4790, 1998.42. Abad, P.; Favery, B.; Rosso, M. y
Castagnone-Sereno, P.: "Root-knot nematode parasitism and
host response: molecular basis of a sophisticated
interaction". Molecular Plant Pathology, 4(4):
217-224, 2003.43. Williamson, V. M. y Gleason, C. A.
"Plant-nematode interactions". Current Opinion in Plant
Biology, 6: 323-333, 2003.44. Gheysen, G. y Fenoll, C.: "Gene
expression in nematode feeding sites". Ann. Rev.
Phytopathol., 40: 191-219, 2002.45. Fenoll, C.; Aristizabal, F. A.;
Sanz-Alferez, S. y del Campo, F. F.: "Regulation of gene
expression in feeding sites". En: Cellular and Molecular
Aspects of Plant–Nematode Interactions (Fenoll,
C.; Grundler, F. M. W. y Ohl, S.A. Eds):
133–149. Kluwer Academic, Dordrecht, 1997.46. Siddiqui, M. R.: "Techniques and
methodologies for nematode disease diagnosis and nematode
identification.(Proceedings of the Expert Consultation on
Plant Nematode Problems and their Control in the Near East
Region Karachi, Pakistan 22-26 November 1992)". En: Plant
Nematode Problems and their Control in the Near East Region.
FAO Plant Production and Protection Paper, 144 (Maqbool,
M. A. y Kerry, B. R. Eds), 1997.
http://www.fao.org/docrep/ V9978E/ v9978e00.htm#Contents.
(Consultado mayo 2005).47. Almeida-Engler, J.; de
Vleesschauwer, V.; Burssens, S.; Celenza, J.; Inzé,
D.; van Montagu, M.; Engler, G. y Gheysen, G.: "Molecular
Markers and Cell Cycle Inhibitors Show the Importance of Cell
Cycle Progression in Nematode-Induced Galls and Syncytia".
The Plant Cell, 11: 793–807, 1999.48. Sanz-Alférez, S.; Uribe, X.;
Aristizábal, F. A.; Herreros, E.; Del Campo, F. F. y
Fenoll, C.: "Cis -Elements In Nematode-Responsive Promoters".
En: Conference Proceeding of Phytosfere'99. European
Plant Biotechnology Network, Gert (de Vries, E. y
Metzalaff, K. Eds): 177-182. Elsevier Science,
1999.49. McSorley, R.: "Adaptations of
nematodes to environmental extremes". Florida
Entomologist, 86(2): 138-142, 2003.50. van Gundy, S. D.: "Ecology of
Meloidogyne spp.-Emphasis on enviromental factors
affecting survival and pathogenicity". En: An Advanced
Treatise on Meloidogyne, Volume 1: Biology and Control
(Sasser, J. N. y Carter, C. C. Eds). North Carolina
State University Press, Raleigh, NC. Chapter: 15: 178-182,
1985.51. Ploeg, A. T. y Maris, P.: "Effects
of temperature on the duration of the life cycle of
Meloidogyne incognita population".
Nematology, 1(4): 389-393, 1999.52. Edongali, E. A. y Ferris, H.:
"Varietal response of tomato to the interaction of salinity
and Meloidogyne incognita infection". J.
Nematol, 14: 57-62, 1982.53. Cuadra, R. y Aguilera, C.: "Efecto
del hospedante y el tipo de suelo sobre el ciclo
biológico de M. incognita". Ciencias de
la Agricultura, 31: 19-22, 1987.54. Molendijk, L. P. G. y Korthals, G.
W. "Nematode Control Strategies in The Netherlands". Acta
Hort., 698: 83-88, 2005.55. Noling, J. W.: "Nematode Management
in Tomatoes, Peppers and Eggplant". Document ENY-032 (NG032),
Series of the Entomology & Nematology Department, Florida
Cooperative Extension Service, Institute of Food and
Agricultural Sciences, University of Florida, 14p., 1999.
http://edis.ifas.ufl.edu/ pdffiles/NG/NG03200.pdf (Consultado
abril 2005).56. Rodríguez-Kábana, R.:
"Alternatives to MeBr soil fumigation". En: Alternatives
to Methyl Bromide for the Southern European Countries
(Bello, A.; González J. A.; Arias, M. y
Rodríguez-Kábana, R. Eds): 17-33.
CSIC, Gráficas Papallona S.C.V., Valencia,
España, 1997.57. Salle, L. A.; Sosa, D. A. y Valeiro,
A.: "Alternatives for the replacement of Methyl Bromide in
Argentina". En: Global Report on Validated Alternatives
to the Use of Methyl Bromide for Soil Fumigation
(Labrada, R. y Fornasari, L. Eds). FAO- UNEP.
Chapter I: 3-10, 2001.58. Urbano, E: "Proyecto Alternativas al
Uso de Bromuro de Metilo para Flores de Verano en el
Ecuador". En: Memorias V Seminario Internacional de
Sanidad Vegetal, Ciudad de la Habana, Cuba, 24-28 mayo,
2004.59. McGovern, R. J. y McSorley, R.:
"Physical methods of soil sterilization for disease
management including soil solarization". En:
Environmentally safe approaches to crop disease
control (Rechcigl, N. A. y Rechcigl, J. E.
Eds): 283-313. Boca Raton, FL., CRC Lewis
Publishers, 1997.60. McSorley, R. y McGovern, R. J.:
"Solarization during autumn for suppression of nematodes on
landscape ornamentals". Nematropica, 29: 124-125,
1999.61. Schneider, S.; Rosskopf E.; Leesch,
J; Chellemi, D.; Bull, C. y Mazzola, M.: "United States
Department of Agriculture-Agricultural Research Service
research on alternatives to methyl bromide: pre-plant and
post-harvest". Pest Manag Sci , 59: 814-826,
2003.62. Bogoescu, M.; Gullino, M. L.;
Minuto, A. y Amadio, A.: "Alternatives to Methyl bromide in
Romanian Protected Crops". Acta Hort., 698: 315-321,
2005.63. Cartia, G.: "Alternatives to Methyl
Bromide in Sicily". En: Alternatives to Methyl Bromide
for the Southern European Countries (Bello, A.;
Gonzalez, J. A.; Arias, M. y Rodríguez-Kábana,
R. Eds): 35-42. CSIC, Gráficas Papallona
S.C.V., Valencia, España, 1997.64. Goncalves, M.: "Alternatives to MB
use in Portugal". En: Alternatives to Methyl Bromide for
the Southern European Countries (Bello, A.; Gonzalez, J.
A.; Arias, M. y Rodríguez-Kabana, R. Eds):
361-366. CSIC, Gráficas Papallona S.C.V., Valencia,
España, 1997.65. Moral, J.: "Cropping without MeBr in
Extremadura". En: Alternatives to Methyl Bromide for the
Southern European Countries (Bello, A.; González,
J. A.; Arias, M. y Rodríguez-Kábana, R.
Eds): 261-266. CSIC, Gráficas Papallona
S.C.V., Valencia, España, 1997.66. Reis, L. G.: "Alternatives to MeBr
in vegetable crops in Portugal". En: Alternatives to
Methyl Bromide for the Southern European Countries.
(Bello, A.; Gonzalez, J. A.; Arias, M. y
Rodríguez-Kábana, R. Eds): 43-52.
CSIC, Gráficas Papallona S.C.V., Valencia,
España, 1997.67. Morra, L.; Palumbo, A. D.; Bilotto,
M.; Iovieno, P. y Picascia, S.: "Tomato-courgette rotation:
effects of organic fertilizer application, solarization and
grafting". Colture Protette, 27(7): 63-70, 1998.68. Abou-Jawdah, Y.; Melki; K.; Hafez,
S. L.; Sobh, H.; El-Masri, Y. y Sundararaj, P.: "Alternatives
to Methyl Bromide for Root Knot Nematode Management on
Cucumber in Lebanon". Nematropica, 30(1): 41-45,
2000.69. McSorley, R. y McGovern, R. J.:
"Effects of Solarization and Ammonium Amendments on
Plant-Parasitic Nematodes". Journal of Nematology,
32(4S): 537-541, 2000.70. Stapleton, J. J.; Elmore, C. L. y
DeVay, J. E.: "Solarization and biofumigation help to
disinfest soil". California Agriculture, 54(6):
42-45, 2000.71. Bello, A.;
López-Pérez, J. A.; Díaz-Viruliche, L. y
Tello, J.: "Alternatives to methyl bromide for soil
fumigation in Spain". En: Global Report on Validated
Alternatives to the Use of Methyl Bromide for Soil
Fumigation (Labrada, R. y Fornasari, L. Eds).
FAO-UNEP. Chapter III: 31-42, 2001.72. Chellemi, D. O.: "Field validation
of methyl bromide alternatives in Florida fresh market
vegetable production systems". En: Global Report on
Validated Alternatives to the Use of Methyl Bromide for Soil
Fumigation (Labrada, R. y Fornasari, L. Eds).
FAO-UNEP. Capítulo II: 25-28, 2001.73. Ioannou, N.: "Integrating soil
solarization with grafting on resistant rootstocks for
management of soil-borne pathogens of eggplant". Journal
of Horticultural Science and Biotechnology, 76(4):
396-401, 2001.74. Ravindra, H.; Onkarappa, T.;
Narayanaswamy, H.; Basavaraja, M. K.; Ramaswamy G. R. y
Lokamanya D. S. "Integrated management of root-knot nematode
in FCV tobacco nursery". Tobacco Research, 27(1):
19-23, 2001.75. Ioannou, N. e Ioannou, M.:
"Integrated management of soil-borne pathogens of greenhouse
tomato in Cyprus". Acta Horticulturae, (579):
433-438, 2002.76. Sano, Z.: "Nematode management
strategies in East Asian countries". Nematology,
4(2): 129-130, 2002.77. Tiwari, S. P.; Indira V. y Shukla B.
N.: "Management of Meloidogyne incognita in tomato
through nursery bed treatment, solarization and neem cake".
Indian Phytopathology, 55(2): 244-246, 2002.78. Stevens, C.; Khan, V. A.;
Rodríguez-Kábana, R.; Ploper, L. D.; Backman,
P. A.; Collins, D. J.; Brown, J. E.; Wilson, M. A. e Igwegbe,
E. C. K.: "Integration of soil solarization with chemical,
biological and cultural control for the management of
soilborne diseases of vegetables". Plant and Soil,
253(2): 493-506, 2003.79. Cándido, V.; Miccolis, V.;
Basile, M.; D"Addabbo, T. y Gatta, G.: "Soil solarization for
the control of Meloidogyne javanica on eggplant in
southern Italy". Acta Hort., 698: 195-200, 2005.80. Cándido, V.; Miccolis, V.;
Castronuovo, D.; Basile, M. y D"Addabbo, T.: "Effects of
repeated applications of soil solarization in greenhouse in
southern Italy". Acta Hort., 698: 187-194, 2005.81. Fernández, E. y Labrada, R.:
"Experiencias en el uso de la solarización en Cuba".
En: Memorias Taller Solarizacion del Suelo, p. 9-10.
Escuela Agrícola Panamericana "El Zamorano", Honduras.
División de Producción y Protección
Vegetal Organización de la Alimentación y la
Agricultura de las Naciones Unidas, FAO, 18-21 septiembre,
1995.82. Allen, L. H.; Sotomayor, D. R.;
Dickson, D. W. y Chen, Z.: "Soil flooding during the
off-season as an alternative to methyl bromide". En:
International Research Conference on Methyl Bromide
Alternatives and Emissions Reductions, p. 1-2. San
Diego, California, November 3-5, 1997.83. Sotomayor, D.; Allen Jr., L. H.;
Chen, Z.; Dickson, D. W. y Hewlett, T.: "Anaerobic Soil
Management Practices and Solarization for Nematode Control in
Florida". Nematropica, 29(2): 153-170, 1999.84. Tayeta, A.: "Approaches for the
reduction of the use of methyl bromide and alternatives in
Japan". En: Global Report on Validated Alternatives to
the Use of Methyl Bromide for Soil Fumigation (Labrada,
R. y Fornasari, L. Eds): 59-69, 2001.85. Widmer, T. L., Mitkowski, N. A. y
Abawi G. S.: "Soil Organic Matter and Management of
Plant-Parasitic Nematodes". Journal of Nematology,
34(4): 289–295, 2002.86. Bridge, J.: "Nematode Management in
Sustainable and Subsistence Agriculture". Annu. Rev.
Phytopathol., 34: 201– 225, 1996.87. Duncan, L.: "Current options for
nematode management". Annu. Rev. Phytopathol., 29:
469-490, 1991.88. Fernández, E.; Bernal B. y
Vázquez, L.: "Manejo Integrado de Plagas en los
Organopónicos". Boletín Técnico
Sanidad Vegetal, 2(3): 1-42, 1996.89. Gómez, L. y Rodríguez,
M.: "Evaluación de un esquema de rotación de
cultivos para el manejo de Meloidogyne spp. en
sistemas de cultivos protegidos". Rev. Protección
Veg., 20(1): 67-69, 2005.90. Cuadra, R.; Cruz, X. y Fajardo, J.
L.: "The use of short cycle crops as trap crops for the
control of root-knot nematodes". Nematropica, 30:
241-246, 2000.91. Scholte, V. y Vos, J.: "Effects of
potential trap crops and planting date on soil infestation
with potato cyst nematodes and root-knot nematodes".
Annals of Applied Biology, 137(2): 153-164,
2000.92. Ritzinger, C. H. y McSorley, R.:
"Effect of castor and velvetbean organic amendments on
Meloidogyne arenaria in greenhouse experiments".
J.Nematol., 30 (4S): 624-631, 1998.93. Viaene, N. M. y Abawi, G. S.:
"Damage threshold of Meloidogyne hapla to lettuce in
organic soil". Journal of Nematology, 28: 537-545,
1998.94. Widmer, T. L., y Abawi, G. S.:
"Marketable yield of carrots in Meloidogyne
hapla-infested soils as affected by a green manure of
sudangrass". Journal of Nematology, 30: 522,
1998.95. Widmer, T. L. y Abawi, G. S.:
"Mechanism of suppression of Meloidogyne hapla and
its damage by a green manure of sudangrass". Plant
Disease, 84: 562–568, 2000.96. McSorley, R.: "Host suitability of
potential cover crops for root-knot nematodes". Journal
of Nematology, 31: 619–623, 1999.97. Walia, R. K.; Nandal, S. N. y
Bhatti, D. S.: "Nematicidal efficacy of plant leaves and
Paecilomyces lilacinus, alone or in combination, in
controlling Meloidogyne incognita on okra and
tomato". Nematol. medit., 27: 3-8, 1999.98. Dessaeger, J. y. Rao, M. R.:
"Parasitic nematode populations in natural fallows and
improved cover crops and their effects on subsequent crops in
Kenya". Field Crops Research, 65: 41-56, 2000.99. Dessaeger, J. y Rao, M. R.: "The
potential of mixed covers of Sesbania, Tephrosia and
Crotalaria to minimise nematode problems on
subsequent crops". Field Crops Research, 70:
111-125, 2001.100. Yamada, M.: "Methods of control of
injury associated with continuous vegetable cropping in
Japan: Crop rotation and several cultural practices".
JARQ-Japan Agricultural Research Quarterly, 35 (1):
39-45, 2001.101. Ploeg, A. T: "Effects of amending
soil with Tagetes patula cv. Single Gold on
Meloidogyne incognita infestation of tomato".
Nematology, 2(5): 489-493, 2000.102. Ploeg, A. T.: "Effect of selected
Marigold on root-knot nematodes and tomato and melon yields".
Plant Dis., 86: 505-508, 2002.103. Wang, K. H.; Sipes, B. S. y
Schmitt, D. P.: "Crotalaria as a cover crop for
nematode management: A review". Nematropica, 32:
35-57, 2002.104. Chen, J.; Abawi, G. S. y Zuckerman,
B. M.: "Suppression of Meloidogyne hapla and its
damage to lettuce grown in a mineral soil amended with chitin
and biocontrol organisms". Supplement to the Journal of
Nematology, 31: 719–725, 1999.105. D"Addabbo, T.: "The nematicidal
effect of organic amendments: A review of the literature,
1982-1994". Nematol. Medit., 23: 299-305, 1995.106. Rodríguez-Kábana, R.:
"Organic and inorganic nitrogen amendments to soil as
nematode suppressants". J.Nematol., 18: 129-135,
1986.107. López-Pérez, J. A.;
Arias, M.; Sanz, R. y Escuer, M.: "Alternatives to
methylbromides in greenhouse in Madrid Community".
Boletín de Sanidad Vegetal, Plagas, 29(3):
481-489, 2003.108. Martínez, J.; Pino, C. y
France, A.: "Control de Meloidogyne incognita y
Mesocriconema spp. en Vid con aplicación de
quitina e incorporación de compost". En: XXXVII
Annual Meeting of ONTA, p. 75. Viñas del Mar,
Chile, 17-21 octubre, 2005.109. Rivera, L.: "Efecto de aplicaciones
de enmiendas orgánicas sobre Meloidogyne spp.
en vides cultivadas en macetas". En: XXXVII Annual
Meeting of ONTA, p. 60. Viñas del Mar, Chile,
17-21 octubre, 2005.110. Faruk, M. I.; Bari, M. A.; Nahar,
M. S.; Rahman, M. A. y Hossain, M. M.: "Management of
root-knot nematode (Meloidogyne ) of tomato with two
organic amendments and a nematicide". Bangladesh Journal
of Plant Pathology, 17(1/2): 27-37, 2001.111. Hundekar, A. R. y Bhat, B. N.:
"Management of root knot nematode disease of bidi tobacco
through poultry manure". Tobacco Research, 27(1):
37-40, 2001.112. Abubakar, U.; Adamu, T. y Manga, S.
B.: "Control of Meloidogyne incognita (Kofoid and
White) Chitwood (Root-knot nematode) of Lycopersicon
esculentum (tomato) using cowdung and urine".
African Journal of Biotechnology, 3(8): 379-381,
2004113. Castellanos, S. J.:
"Comparación de dos enmiendas de suelo a base de orujo
de uva en el control de M. incognita en tomate bajo
condiciones de invernáculo". En: XXXVII Annual
Meeting of ONTA, p. 77. Viñas del Mar, Chile,
17-21 octubre, 2005.114. Bello, A.; González; J. A. y
Tello, J. C.: "La biofumigación como alternativa a la
desinfección del suelo". Horticultura
Internacional, 17: 41-43, 1997.115. Díaz-Viruliche, L.; Pinilla,
A.; López-Pérez, J. A. y Bello, A.:
"Biominerales y efecto biofumigante de los abonos verdes".
En: XXXII Annual Meeting of ONTA, p. 51. Auburn,
Alabama, USA, April 16-20, 2000.116. Lazzeri, L. y Manici, L. M.: "The
glucosinolate-myrosinase system: a natural and practical tool
for biofumigation". Acta Horticulturae, (532):
89-95, 2000.117. Mathiensson, J. y Kirkegeard, J.:
"Biofumigation with brassicas". Fruit and Veg.
Tech., 2(2): 20-30, 2002.118. D"Addabbo, T.; De Mastro, G.;
Sasanelli, N. y Di Stefano, Y.: "Contro i nematodi: Azione
biocida di differenti specie di Brassica spp. sul
nematode galligeno Meloidogyne incognita su
pomodoro". Colture Protette, 12: 55, 2005.119. Gómez, L.; Rodríguez,
M.; Díaz-Viruliche, L.; González, E.; Wagner,
F. y Hidalgo, L.: "Evaluación de materiales para la
biofumigación en instalaciones de cultivos protegidos
para el manejo de Meloidogyne incognita". En:
XXXVII Annual Meeting of ONTA, p. 74.
Viñas del Mar, Chile, 17-21 octubre, 2005.120. Williamson, V. M.: "Root Knot
Nematode resistance genes in tomato and their potential for
future use". Annu. Rev. Phytopathol., 36: 277-293,
1998.121. Castagnone-Sereno, P.: "Genetic
variability in parthenogenetic root-knot nematodes,
Meloidogyne spp., and their ability to overcome
plant resistance genes". Nematology, 4(5): 605-608,
2002.122. Giannakou, I. O. y Karpouzas, D.
G.: "Evaluation of chemical and integrated strategies as
alternatives to methyl bromide for the control of root knot
nematodes in Greece". Pest Management Science, 59:
883-892, 2003.123. Besri, M.: "Tomatoes in Morocco:
Integrated pest management and grafted plants". En: Case
studies on alternatives to Methyl Bromide, Technologies with
low environment impact. UNEP, Division of Technology,
Industry and Economics, Ozone Action Program, p. 14-17,
2000.124. Greco, N. y Esmenjaud, D.:
"Management strategies for nematode control in Europe".
Nematology, 4(2): 128-129, 2002.125. Ros, C.; Guerrero, M. M.;
Martínez, M. A.; Barceló, N.; Martínez,
M. C.; Rodríguez, I.; Lacasa, A.; Guirao, P. y Bello,
A.: "Resistant sweet pepper rootstocks integrated into the
management of soilborne pathogens in greenhouse". Acta
Hort., 698: 305-310, 2005.126. Rodríguez, M.;
Sánchez, L.; Gómez, L.; Hidalgo, L.;
González, E.; Gómez, M.; Díaz-Viruliche,
L.; Casanova, A.; Cuadra, R.; Fernández, E. y
Hernández, R.: "Meloidogyne spp., Plagas de
las hortalizas: Alternativas para su manejo en sistemas de
cultivo protegido". Rev. Protección Veg., 20(1): 1-10,
2005.127. Gowen, S. R.: "Chemical control of
nematodes: efficiency and side-effects. (Proceedings of the
Expert Consultation on Plant Nematode Problems and their
Control in the Near East Region Karachi, Pakistan 22-26
November 1992)". En: Plant Nematode Problems and their
Control in the Near East Region. FAO Plant Production and
Protection Paper, 144 (Maqbool, M. A. y Kerry, B. R.
Eds), 1997.
http://www.fao.org/docrep/V9978E/v9978e00.htm#Contents.
(Consultado mayo 2005).128. Carballo, M. y Guaharay, F. (Eds.):
"Control Biológico de Plagas Agrícolas".
Serie Técnica, Manual Técnico Centro
Agronómico Tropical de Investigación y
Enseñanza, 53: 224, 2004.129. Meyer, Susan y Roberts, D. P.:
"Combinations of Biocontrol Agents for Management of
Plant-Parasitic Nematodes and Soilborne Plant-Pathogenic
Fungi". Journal of Nematology, 34(1):1–8,
2002.130. Ciancio, A.; Carbonell, E. y
Crozzoli, R. "Ecología y biodiversidad de
Pasteuria spp., antagonistas naturales de nematodos
fitoparasíticos". Fitopatología
Venezolana, 11(1): 1-9, 1999.131. Rojas, M. T. y Marban-Mendoza, N.:
"Pasteuria penetrans. Adherencia y parasitismo en
Meloidogyne incognita y Meloidogyne
arabicida". Nematropica, 29: 233-240, 1999.132. Giannakou, I. O.; Gowen, S. R. y
Davies, K. G.: "Aspects on the attachment of Pasteuria
penetrans on root-knot nematodes". Russian Journal
of Nematology, 10: 25-31, 2002.133. Jonathan, E I.; Arulmozhiyan, R.;
Muthusamy, S. y Manuel, W. W.: "Field application of
Paecilomyces lilacinus for the control of
Meloidogyne incognita on betelvine, Piper betle".
Nematol. Medit., 28(2): 131-133, 2000.134. Schenck, S.: "Control of Nematodes
in Tomato with Paecilomyces lilacinus Strain 251".
Hawaii Agriculture Research Center, Vegetable
Report, (5): 5, 2004.135. Holland, R. J.: "PAECIL", 2001.
http://www.ticorp.com.au/article1.htm. (consultado mayo
2004).136. Holland, R. J.; Williams, K. L. y
Khan, A.: "Infections of the interaction of Paecylomices
lilacinus with Meloidoyne incognita".
Nematology, 1: 131-139, 1999.137. López, J. A.: "Control
Biológico de Nematodos Parásitos de Plantas".
En: Control Biológico de Plagas
Agrícolas (Caraballo, M. y Guaharay, F.
Eds): 185-200. Serie Técnica, Manual
Técnico Centro Agronómico Tropical de
Investigación y Enseñanza, 53, 2004.138. Dong, L. Q. y Zhang, K. Q.:
"Microbial control of plant-parasitic nematodes: a five party
interaction". Plant Soil, 288: 31-45, 2006.139. Kerry, B. R.: "Exploitation of the
Nematophagous Fungus Verticillium chlamydosporium
Goddard for the Biological Control of Root-knot Nematodes
(Meloidogyne spp.)". En: Fungi as Biocontrol
Agents: Progress, Problems and Potential (Butt, T. M.;
Jackson, C y. Magan, N, Eds). CABI International,
Wallingford. Chapter 5: 155-168, 2001.140. Hernández, M. A. y
Hidalgo-Díaz, L.: "KlamiC: Bionematicida
agrícola producido a partir del hongo Pochonia
chlamydosporia var. catenulata". Rev.
Protección Veg., 23(2): 131-134, 2008.141. Gullino, M. y Benuzzi, M.: "Mezzi
biologici e prodotti di origine naturale per la difesa dai
parassiti terricoli". Informatore Fitopatologico,
10: 51-57, 2003.142. López, J. A.: "Control
Biológico de Nematodos Parásitos de Plantas".
En: Control Biológico de Plagas
Agrícolas (Caraballo, M. y Guaharay, F.
Eds): 185-200. Serie Técnica, Manual
Técnico Centro Agronómico Tropical de
Investigación y Enseñanza, 53, 2004.143. Rodríguez, M.; Gómez,
L. y Díaz-Viruliche, L.: "Alternativas para la
Sustitución del Bromuro de Metilo en el Manejo de
Nematodos formadores de agallas (Meloidogyne
spp.)(Revisión de literatura 1995 – 2005)". En:
Documento interno del Laboratorio de Nematología
del Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria. La Habana,
Cuba, 25 p., 2005a.
Autor:
Ana Puertas Arias, Ph D.
Doctora en Ciencias
Agrícolas, Investigadora Auxiliar, Profesora Asistente del
Departamento de Ciencias Biológicas. Facultad de Ciencias
Agrícolas. Universidad de
Granma, Apdo 21, Bayamo, Granma, Cuba.
Leopoldo Hidalgo-Díaz, Ph D.
Doctor en Ciencias Agrícolas, Investigador Auxiliar del
Grupo de Plagas Agrícolas. Dirección de Protección de Planta.
Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria, Apdo 10, San José
de Las Lajas, La Habana, Cuba.
 Página anterior | Volver al principio del trabajo | Página siguiente  |